Impacto de la depredación del calamar en la supervivencia de peces juveniles

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 11777 (2022) Citar este artículo

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La depredación es una fuente importante de mortalidad durante las primeras etapas de vida de los peces marinos; sin embargo, pocos estudios han demostrado su impacto, especialmente el de la depredación del calamar, en los procesos de supervivencia. Aquí, examinamos los hábitos de alimentación y los impactos de depredación del calamar punta de espada en un pez presa importante, los juveniles de jurel, en el Mar de China Oriental. Los otolitos de los juveniles extraídos del estómago del calamar se utilizaron para reconstruir la relación edad-talla y la trayectoria de crecimiento de los juveniles consumidos, y se compararon con los de los juveniles recolectados con una red utilizando un marco estadístico recientemente desarrollado. Los juveniles consumidos por el calamar tenían longitudes corporales significativamente más cortas y tamaños corporales más pequeños durante las etapas larvaria tardía y juvenil temprana que los juveniles capturados con redes, lo que sugiere que los juveniles más pequeños con tasas de crecimiento más lentas tienen una mayor probabilidad de ser seleccionados. La proporción de masa corporal del calamar depredador a los juveniles de presa (proporción de masa depredador-presa, PPMR) osciló entre 7 y 700, lo que fue notablemente más bajo que el PPMR informado en varios ecosistemas marinos según los análisis de peces. Nuestros hallazgos demuestran que la depredación del calamar puede afectar significativamente la supervivencia temprana de los peces y la trofodinámica en los ecosistemas marinos.

La depredación es una fuente importante de mortalidad durante las primeras etapas de vida de los peces marinos1. Dado que las fluctuaciones de la población de peces marinos a menudo son impulsadas por las variaciones en las tasas de mortalidad de los primeros años de vida, la evaluación del efecto de los depredadores en los procesos de supervivencia de los peces es esencial para comprender la dinámica de la población de peces. Se ha formulado la hipótesis de que una disminución sutil en las tasas de crecimiento durante las primeras etapas de la vida da como resultado una vulnerabilidad prolongada y una mayor mortalidad acumulada debido a la depredación, lo que potencialmente resulta en una disminución del reclutamiento2,3. Las bajas tasas de crecimiento también pueden estar relacionadas con tasas metabólicas estándar bajas4, que pueden afectar las actividades de los animales, incluida la evitación de depredadores5. Debido a que la depredación de peces marinos rara vez se puede observar directamente en océanos abiertos, es necesario examinar las diferencias fenotípicas entre los peces individuales consumidos por los depredadores y los que sobreviven en la población para comprender el impacto de la depredación en la supervivencia de los peces6.

Varias especies de peces marinos tienen una vida larvaria planctónica para la dispersión y se asientan en capas de hábitat específicas de la especie después de la metamorfosis para el crecimiento y la reproducción. Esta transición de la superficie a la capa más profunda durante las primeras etapas de la vida es una de las condiciones que seleccionan una tasa de crecimiento rápida en los peces marinos7. La transición a menudo involucra cambios dramáticos en los ambientes físicos y biológicos, incluyendo un nuevo campo depredador. Los calamares a menudo ocupan aguas mesopelágicas y realizan importantes migraciones diarias verticales8,9. Como la composición de la dieta informada de varios calamares incluye numerosas especies de peces10,11, los calamares pueden desempeñar un papel importante en el proceso de supervivencia de los peces, especialmente aquellos que cambian su distribución a capas más profundas durante las primeras etapas de la vida. Varios estudios han informado sobre las relaciones depredador-presa entre peces12,13 o entre aves marinas y peces14; sin embargo, pocos han destacado la relación entre calamares y peces. Aunque se ha formulado la hipótesis de que la depredación por parte de los cefalópodos tiene un impacto significativo en la dinámica de reclutamiento de peces11,15,16,17, existe una laguna crítica en el conocimiento sobre el impacto de la depredación de los calamares en la supervivencia de las especies de peces.

El calamar punta de espada Uroteuthis edulis y el jurel japonés Trachurus japonicus, ambos abundantes en la capa cercana al fondo (a pocos metros del fondo) en el sur del Mar de China Oriental (ECS)18,19,20, pueden ser un conjunto adecuado de especies explorar las interacciones entre calamares y peces, así como el papel de los calamares en los ecosistemas marinos. El jurel japonés es una de las especies que cambia ontogenéticamente su hábitat de la superficie a las capas cercanas al fondo cuando los peces alcanzan aproximadamente 30 a 50 mm de longitud estándar (SL)19,21. A partir de la comparación de la trayectoria de crecimiento entre las larvas y los juveniles en etapa temprana (~ 20 mm SL) en la capa superficial y los congéneres juveniles (30–70 mm SL) en la capa cercana al fondo del SEC, Takahashi et al.22 mostró que las larvas de T. japonicus y los juveniles en etapa temprana experimentan una supervivencia selectiva de tamaño o crecimiento alrededor del cambio de hábitat. Además, se informa que U. edulis prefiere peces pequeños como presa23,24. Como esta especie de calamar se distribuye predominantemente en las regiones de ruptura de la plataforma durante la primavera y principios del verano y, a menudo, coexiste con los juveniles de T. japonicus, puede ser el depredador clave de esta especie de pez para impulsar su supervivencia selectiva del crecimiento.

Los patrones de comportamiento y alimentación de los calamares a menudo varían según la hora del día15 y el ciclo lunar8, aunque tales patrones de U. edulis aún no se han revelado. La relación de peso del depredador y la presa, denominada relación de masa depredador-presa (PPMR, por sus siglas en inglés), es un parámetro fundamental que caracteriza el aparato de alimentación, controla la longitud de la cadena alimentaria en una comunidad de una composición de tamaño determinada25,26 y, posteriormente, afecta la eficiencia de transferencia de energía. desde el fitoplancton hasta los principales depredadores27. A pesar de su importancia, rara vez se ha informado de la RPMP en el contexto del comportamiento depredador de los calamares. Esto se debe principalmente a la dificultad de pesar las presas consumidas porque los calamares muerden a las presas en pedazos pequeños y las digieren rápidamente11,15. Además, los cefalópodos suelen rechazar partes duras del cuerpo, como la cabeza y las aletas caudales, durante la depredación y se alimentan únicamente de la trompa del pez28. Debido a estas dificultades, investigar la relación depredador-presa entre calamares y peces requiere una evaluación cuidadosa.

En este estudio, nuestro objetivo fue comprender los hábitos alimentarios de U. edulis y su impacto en la supervivencia dependiente del crecimiento de T. japonicus durante las primeras etapas de vida de los peces en el SEC. Para este propósito, se recolectaron U. edulis y T. japonicus mediante una red de arrastre de fondo en el SEC sur. Usando otolitos de juveniles de T. japonicus encontrados en el estómago de U. edulis (en adelante, los juveniles consumidos) y aquellos recolectados por una red de arrastre (en adelante, los juveniles capturados con redes), pudimos reconstruir los tamaños corporales y las trayectorias de crecimiento de los juveniles para revelar características fenotípicas. diferencias entre los dos grupos. Para describir los hábitos alimentarios de U. edulis, se estimó la PPMR y el estado de digestión utilizando los tamaños reconstruidos de los juveniles consumidos. También desarrollamos un marco estadístico que utiliza la relación edad-longitud del cuerpo para determinar el tamaño o la selectividad de crecimiento de los peces por la depredación del calamar.

Los juveniles de T. japonicus, así como los juveniles y adultos de U. edulis, se recolectaron mediante una red de arrastre de fondo de mayo a junio en 2008, 2009 y 2010 en el ECS (Fig. 1a, Tabla 1). Como se ha observado supervivencia selectiva del crecimiento en juveniles de T. japonicus en la región de ruptura de plataforma del ECS al sur de 30° N en nuestro estudio anterior22, nos enfocamos en analizar el contenido estomacal de U. edulis en el sur del ECS, al sur de 30° N. El número de estaciones de arrastre para análisis de contenido estomacal fue de 30, 39 y 39 en 2008, 2009 y 2010, respectivamente. De estas estaciones de arrastre, aquellas con más de tres individuos juveniles consumidos fueron seleccionadas como sitios de estudio para examinar los hábitos de alimentación de U. edulis y la depredación selectiva por tamaño de los juveniles de T. japonicus. Nuestro procedimiento para recolectar muestras de peces y calamares es una encuesta pesquera para evaluar la abundancia de reclutamiento de peces y cefalópodos, incluidos T. japonicus y U. edulis en el ECS. La Agencia de Pesca de Japón proporcionó la aprobación para la recolección de muestras cada año. Ambas especies son especies de evaluación de poblaciones y las poblaciones se gestionan de acuerdo con las normas de evaluación de poblaciones de Japón.

Sitios de recolección de juveniles y adultos de Uroteuthis edulis para análisis de contenido estomacal en 2008, 2009 y 2010 en la ECS sur y un estómago de U. edulis. (a) Los sitios de recolección con círculos sólidos, sombreados y abiertos indican sitios con análisis de otolitos de ≥ 3 juveniles de Trachurus japonicus consumidos, sitios con ≤ 2 juveniles consumidos y sitios sin juveniles consumidos, respectivamente. La ubicación y numeración de las estaciones de arrastre fueron consistentes entre los años de estudio. El recuadro tiene el agua y las principales estructuras actuales etiquetadas: ECS, Mar de China Oriental; YS, Mar Amarillo; SJ, Mar de Japón; PO, Océano Pacífico; KC, corriente de Kuroshio; TWC, corriente cálida de Tsushima alrededor del área de estudio. (b) Contenido estomacal de U. edulis, incluido un par de otolitos saculares de T. japonicus juvenil. La imagen inferior es una vista ampliada del cuadrado de la imagen superior. Barras de escala 2 mm.

Se remolcó una red de arrastre en el fondo del mar durante 30 min durante el día entre las 06:00 y las 18:00 hora local. La red tenía una abertura en la boca de aproximadamente 22 m × 4 m (ancho × alto) y varios tamaños de malla (180 mm en la boca a 66 mm en el copo) cubiertos con un forro de malla de 18 mm fuera del copo. fin. Se extrajeron hasta 50 individuos de T. japonicus y U. edulis de cada captura de arrastre y se congelaron inmediatamente a bordo a -10 °C. Los perfiles de temperatura vertical en las estaciones de arrastre se obtuvieron a partir de observaciones utilizando el perfilador de salinidad-temperatura-profundidad (ASTD-100, JFE Advantech Co. Ltd., Hyogo, Japón).

La longitud del manto (ML) y el peso corporal húmedo de U. edulis se midieron con una precisión de 0,1 cm y 0,1 g, respectivamente. Se disecaron estómagos de U. edulis y se midió el peso húmedo con una precisión de 1 mg, excepto los recolectados en 2008. La composición de la dieta incluyó crustáceos, cefalópodos y peces según la identificación de pico, exoesqueleto, globo ocular, otolito, estatolito, y la morfología de la columna vertebral, como se observa bajo un microscopio óptico de disección con un aumento de 5 a 20 ×. Los otolitos de pescado se extrajeron del contenido del estómago identificados como peces, y el número total de otolitos se contó bajo un microscopio de disección con un aumento de 10–40 ×. Se observó poco daño serio a los otolitos debido a la masticación y digestión en el estómago (Fig. 1b). Todos los procedimientos para peces y calamares se realizaron de conformidad con las "Directrices para el cuidado y el bienestar de los cefalópodos en investigación"29, con las "Directrices para el manejo de peces vivos en FRI" del Instituto de Investigación Pesquera, Agencia de Educación y Pesca de Japón (FRI ), y con las recomendaciones de la Guía ARRIVE30.

Los otolitos en el sacculus de T. japonicus (conocido como sagittae; en lo sucesivo denominado "otolito sacular") se separaron de los otolitos totales, incluidas otras especies de peces, en el estómago del calamar y se asignaron como izquierdo y derecho en función de su morfología. Todos los otolitos saculares de los juveniles consumidos se incrustaron en un portaobjetos de vidrio con resina de esmalte, se pulieron con papel de lija de grano 2000 y se pulieron con polvo de alúmina de 3 μm. El radio del otolito desde el núcleo hasta el margen, el número total de incrementos de crecimiento y el ancho entre incrementos se midieron en la parte posterior del otolito utilizando un sistema de medición de otolitos que consiste en un microscopio óptico con un aumento de 50–500 × equipado con un Cámara CCD (Ratoc System Engineering Co. Ltd., Tokio, Japón).

El SL y el peso corporal húmedo de los juveniles consumidos se estimaron en función de las relaciones entre el radio del otolito y el SL y entre el peso húmedo y el SL de las larvas y juveniles de T. japonicus (Información complementaria S1; Fig. S1). Como ya se han realizado mediciones de otolitos de larvas planctónicas y juveniles de T. japonicus en etapa temprana en la capa superficial y juveniles en la capa cercana al fondo para las clases anuales de 2005, 2008 y 2009 en el ECS en nuestro estudio anterior22, el anterior Se utilizaron conjuntos de datos de otolitos y tamaños corporales en el ECS del sur además de las nuevas mediciones realizadas para la clase anual de 2010. Cuando se encontraron varios pares de otolitos (izquierdo y derecho) en el estómago de U. edulis, se definió que un par de otolitos de T. japonicus con diferencias en el SL estimado < 2 mm procedían del mismo pez individual. Los otolitos del lado izquierdo se utilizaron para reconstruir el LE de los juveniles consumidos.

En cada sitio de estudio, se midieron la SL y el peso húmedo de los juveniles de T. japonicus en la red con una precisión de 0,01 mm y 0,1 g, respectivamente, y se extrajeron otolitos saculares de los juveniles en la red de hasta 50 individuos. Los otolitos saculares de los juveniles capturados con redes se trataron como se describe para los juveniles consumidos. La longitud estándar por edades de los juveniles consumidos y capturados con redes se calculó de nuevo utilizando el método de intercepción biológica31. Para T. japonicus, los incrementos de crecimiento se depositaron diariamente en un otolito sacular y la primera deposición de incremento de crecimiento en el otolito se observó 2 días después de la eclosión (dph) a aproximadamente 3 mm de longitud de notocorda en experimentos de crianza32. La edad (en días) de los juveniles consumidos y capturados se estimó sumando 2 al número total de incrementos de otolitos. Como la relación SL-radio del otolito se representó mediante una ecuación lineal (Información complementaria S1; Fig. S1), los parámetros de la relación lineal se aproximaron utilizando SL y el radio del otolito en la eclosión y la recolección de cada pez.

Para estimar el tiempo de depredación, se calculó la proporción de digestión (DR) de U. edulis individual dividiendo el peso húmedo del estómago por el peso húmedo reconstruido de los juveniles de T. japonicus en los casos en los que solo estaba presente T. japonicus. Dado que la temperatura del agua en la capa casi inferior de los sitios de estudio varió de 17 a 19 °C (Tabla 1), la duración de la digestión (t, en min) se estimó con base en una ecuación lineal de la tasa de evacuación gástrica del común japonés. calamar Todarodes pacificus [DR = − 0.176 t + 59.462 (N = 15, R2 = 0.4101)] a 17°C33. El tiempo de depredación se estimó restando la duración de la digestión del tiempo de captura de U. edulis, que se definió como el punto medio del arrastre.

La tasa de ocurrencia de los juveniles de T. japonicus consumidos se definió y calculó como la proporción de individuos de U. edulis que consumen T. japonicus con respecto al número total de estómagos de U. edulis analizados en cada sitio de estudio. La tasa de ocurrencia de los juveniles consumidos y el tiempo de depredación se analizaron en relación con la etapa lunar en la fecha de la depredación, que se recuperó de un sitio web de seguimiento de la etapa lunar (http://koyomi.vis.ne.jp/moonage.htm ). Dado que los ciclos de iluminación lunar son de aproximadamente 29,5 días, la etapa lunar se estandarizó en función de la proporción de iluminación del 0 % (luna nueva) al 100 % (luna llena). Para dilucidar la preferencia de tamaño de presa de U. edulis y su asociación con la ontogenia y los ciclos lunares, la masa total de juveniles de T. japonicus consumidos por U. edulis y el PPMR se calcularon como el peso húmedo de U. edulis dividido por el peso húmedo reconstruido. peso de T. japonicus individual, y luego se comparó con el ML de U. edulis y la iluminación lunar mediante análisis de regresión.

Debido a que los calamares a menudo rechazan selectivamente la cabeza de los peces depredadores dependiendo de su tamaño corporal relativo, se investigó la posibilidad de rechazo antes de probar la selectividad de la depredación de los calamares. En un estudio en cautiverio del calamar europeo Loligo vulgaris que fue alimentado con pescado de aproximadamente 12 g de peso húmedo, el rechazo selectivo se observó principalmente en calamares de aproximadamente < 19 cm ML con una probabilidad del 60-100%28, lo que sugiere que la cabeza del pez mayor que 1/13,2 de la masa corporal del calamar a menudo puede ser rechazada34. Por lo tanto, asumimos que el rechazo selectivo por parte de U. edulis ocurre para T. japonicus en PPMR < 13.2. El peso húmedo de U. edulis se dividió por 13,2 y se convirtió en SL utilizando la relación peso húmedo-SL de T. japonicus (Información complementaria S1; Fig. S1), y luego se promedió en cada sitio de estudio. El SL medio de T. japonicus correspondiente a 13,2 PPMR se definió como el SL umbral en el que puede producirse un rechazo significativo de la cabeza de presa. En lo sucesivo, nos referiremos a las personas cuya SL ha excedido este umbral como las "personas desagradables". Para la población cuya proporción de individuos desagradables está por debajo del 5 %, incluso el 100 % de rechazo de los individuos desagradables tendrá un impacto limitado en la composición de SL resultante si se distribuye normalmente a medida que la media disminuye en menos de 0,1 desviación estándar. Si efectivamente se ha producido el rechazo, los otolitos de los individuos desagradables se encontrarán en proporción reducida en los estómagos de los calamares. Si un calamar depredó aleatoriamente una población de peces que incluye α % de individuos desagradables y la probabilidad de rechazo de la cabeza para ellos fue de 60–100 %28, la proporción esperada de individuos desagradables en el estómago será de 0 a 0,4 × α × 100/ (100–0,6*α) %. Por lo tanto, cuando la proporción de individuos desagradables en los juveniles capturados (αn %) fue superior al 5 %, y la proporción en los juveniles consumidos fue inferior a 0,4 × αn × 100/(100–0,6*αn) %, consideramos que puede haber ocurrido un rechazo significativo de la cabeza en el sitio de estudio y excluyó el sitio de algunos análisis que se describen a continuación.

Las relaciones edad-SL de los juveniles capturados y consumidos se utilizaron para evaluar la selectividad de tamaño o crecimiento de la depredación del calamar (Fig. 2a). Aquí, se consideraron tres modelos de selectividad de depredación: (1) depredación aleatoria (sin selectividad, Fig. 2b), (2) selección de tamaño (se prefiere tamaño pequeño, Fig. 2d) y (3) selección de crecimiento (se prefiere una tasa de crecimiento lenta). , Figura 2f). Un tamaño pequeño se refiere a un SL relativamente más corto, independientemente de la edad en una población. Una tasa de crecimiento lenta se define como un SL estandarizado por edad relativamente más corto, lo que puede indicar condiciones nutricionales deficientes35 o tasas metabólicas estándar bajas4, que posteriormente pueden resultar en el deterioro de la capacidad para nadar y un aumento en la vulnerabilidad a la depredación dentro de una cohorte36,37. Como los tres modelos darían como resultado una relación edad-SL diferente de los juveniles consumidos (Fig. 2c, e, g), el modelo más probable de selectividad de depredación puede inferirse comparando las relaciones edad-SL de la población original y consumidos. juveniles (Información complementaria S2 para descripciones detalladas). Como los tamaños de los juveniles consumidos se desviaron a rangos más pequeños que los de los juveniles capturados (ver "Resultados"), probamos la selección de tamaño solo para tamaños más pequeños. En particular, las redes de pesca pueden fallar en la captura de individuos más pequeños que el tamaño de su malla (Fig. 2h) y, por lo tanto, la relación edad-SL de los juveniles capturados en la red no representa directamente la de la población original y puede tener una longitud media más alta y una pendiente menos profunda. (Figura 2i).

Modelos conceptuales del efecto de la depredación y el muestreo con red en las relaciones edad-longitud estándar (SL) de especímenes consumidos o recolectados. ( a ) La relación edad-SL de la población original constaba de 10,000 individuos con la relación media indicada como una línea de puntos. ( b – g ) Esquemas de probabilidad de depredación de depredación aleatoria ( b ), depredación selectiva por tamaño ( d ) y depredación selectiva por crecimiento ( f ), y las relaciones resultantes edad-SL de juveniles consumidos para cada modelo de depredación con regresión lineal (línea continua) (c,e,g). (h, i) Esquema de la probabilidad de recolección de la red de pesca (h) y su relación edad-SL resultante de los juveniles recolectados (i).

Basado en el concepto mencionado anteriormente, se desarrolló un marco estadístico para inferir el modelo de depredación probable (consulte la Información complementaria S2 para obtener descripciones detalladas). Brevemente, la relación edad-SL de la población original, definida como la población antes de la depredación y el muestreo de la red, se dedujo primero de la relación edad-SL de los juveniles capturados utilizando un análisis de regresión lineal ponderado para tener en cuenta el sesgo de la red. A continuación, se seleccionó el modelo de depredación en la población original que mejor puede explicar la relación observada edad-SL de los juveniles consumidos en base a los Criterios de información de Akaike (AIC) y las pruebas de relación de verosimilitud de arranque con 2000 iteraciones utilizando el modelo de depredación aleatoria como hipótesis nula. . Estos procedimientos se aplicaron a los datos de cada sitio de estudio, a los datos agrupados de cada año y a los datos agrupados de todos los años para cubrir varias escalas espaciotemporales38, aunque se excluyeron los sitios de estudio donde pudo haber ocurrido un rechazo selectivo significativo para la alimentación. Es importante destacar que, cuando la selección por tamaño ocurrió en múltiples poblaciones de diferentes rangos de edad y los datos se agruparon, la relación edad-SL de los juveniles consumidos agrupados será similar a la de la selección por crecimiento. Por lo tanto, aunque la selectividad por tamaño y crecimiento son estrategias de alimentación diferentes, ambos modelos son esencialmente indistinguibles y pueden diferir solo a nivel local.

Se detectó depredación selectiva por tamaño o crecimiento en la mayoría de los sitios o años de estudio (ver "Resultados"). Para dilucidar aún más las diferencias fenotípicas en las trayectorias de crecimiento somático entre los juveniles capturados y consumidos, se comparó el SL retrocalculado a diferentes edades en cada año. Como las relaciones edad-SL mostraron una distribución bimodal o trimodal en cada año (ver "Resultados"), los juveniles capturados y consumidos se asignaron mediante un análisis de conglomerados basado en SL y edad. Se implementó el agrupamiento utilizando el método de Ward para construir las matrices de disimilitud. Las diferencias en las trayectorias de crecimiento a intervalos de 5 días entre los juveniles consumidos y capturados con redes se probaron usando MANOVA de medidas repetidas con una prueba F post hoc39. Los análisis estadísticos se realizaron utilizando el software JMP versión 14.0 (Instituto SAS, Cary, NC, EE. UU.; www.sas.com).

No se requirió revisión y aprobación ética para este estudio porque la provisión de bienestar animal del FRI no requería que los investigadores presentaran protocolos para el tratamiento ético de peces e invertebrados recolectados en la encuesta de campo cuando se llevó a cabo esta investigación.

Entre las diversas especies encontradas durante los censos en el sur de ECS, U. edulis tuvo la abundancia media más alta en todos los años de censo, y T. japonicus tuvo la segunda abundancia media más alta en 2008 y 2009, pero fue sexto en 2010 (Información complementaria S3, Fig. S2). La presencia de T. japonicus varió del 64 al 82 % en las estaciones de arrastre durante el período de estudio (Información complementaria S3; Fig. S2). U. edulis se capturó en el 100% de las estaciones en las que se encontraron juveniles de T. japonicus, que fue el porcentaje más alto entre todos los peces y calamares encontrados en las prospecciones. Para otros posibles depredadores de calamares, varias especies de sepias y el calamar común japonés T. pacificus coexistieron con T. japonicus, aunque la abundancia media de estos calamares fue uno o dos órdenes de magnitud menor que la de U. edulis. Se encontró un predominio similar de U. edulis y T. japonicus en el análisis de biomasa media (Información complementaria S3; Fig. S2).

Se recolectaron juveniles y adultos de U. edulis que se alimentaban de juveniles de T. japonicus en la región poco profunda (95–120 m) de ruptura de la plataforma del SEC, principalmente durante las primeras horas de la mañana; la depredación reducida ocurrió en la plataforma marginal sur y áreas más profundas (> 150 m) (Fig. 1a, Tabla 1). Los sitios de estudio con más de tres individuos de juveniles de T. japonicus consumidos fueron St. 04 en 2008; Calles 06, 15, 18 y 19 en 2009; y St. 14 y 19 en 2010. Las tasas de ocurrencia de juveniles consumidos fueron del 8% al 50% en los sitios de estudio y fueron más altas durante la iluminación lunar más baja cerca del período de luna nueva que durante la iluminación más alta alrededor del período de luna llena (Tabla 1, Figura 3a).

Depredación de juveniles de Trachurus japonicus en relación con la iluminación lunar. (a) Tasa de ocurrencia y (b) tiempo de depredación. El área sombreada en (b) indica la hora del crepúsculo aproximadamente una hora antes del amanecer. ( c – f ) Peso húmedo de los juveniles de T. japonicus consumidos ( c, e ) y relación de masa depredador-presa (PPMR) ( d, f ) en relación con la iluminación lunar y la longitud del manto de Uroteuthis edulis (ML). Las líneas continuas indican relaciones significativas entre variables.

El ML y el peso húmedo de U. edulis que consumieron juveniles de T. japonicus variaron de 58 a 160 mm y de 9,5 a 122,1 g, respectivamente (Información complementaria; Tabla S1); no se encontró diferencia significativa en ML y peso entre años (ANOVA, P > 0.5 para ambos). Un calamar punta de espada U. edulis consumió de 1 a 7 individuos de T. japonicus juveniles con una longitud corporal estimada de 20,0 a 74,9 mm SL. Las tasas de digestión de los juveniles consumidos fueron aproximadamente del 1% al 71% entre 88 y 330 minutos después de la depredación, según los estados de digestión (Información complementaria; Tabla S1). Se estimó que la depredación ocurrió entre las 01:00 y las 04:00 durante el período de iluminación lunar inferior y entre las 04:00 y las 06:00, incluido el crepúsculo, durante el período de iluminación media (Fig. 3b); los datos sobre el tiempo de depredación alrededor del período de luna llena no están disponibles porque el peso húmedo del estómago no se midió en 2008. No se encontró una tendencia significativa entre el peso corporal de los juveniles consumidos y la iluminación lunar (P = 0.14, Fig. 3c). Sin embargo, la PPMR durante el período de luna llena fue mayor que durante la luna nueva (P < 0,01, Fig. 3d). Si bien los pesos húmedos de los juveniles consumidos en U. edulis con ML > 100 mm tendieron a ser más altos que los consumidos por el calamar con ML < 100 mm (Fig. 3e), no hubo una relación significativa entre el peso de la presa y el del depredador. (P = 0,08). Sin embargo, la PPMR fue significativamente mayor para U. edulis con ML más largas (P < 0,01, Fig. 3f).

Las relaciones edad-SL de las poblaciones antes del muestreo con red y la depredación del calamar (es decir, la población original) se estimaron utilizando análisis de regresión lineal de los datos de edad-SL de las muestras de red. El análisis de regresión ponderado que consideró el sesgo neto resultó en una relación edad-SL media ligeramente diferente de la estimada por el análisis de regresión no ponderado para la mayoría de los sitios de estudio, lo que indica que el sesgo neto apenas afecta la relación edad-SL (Fig. 4). Menos del 5% de los juveniles capturados en cada sitio de estudio tenían SL más largos que el umbral (PPMR < 13.2, ver "Materiales y métodos"), lo que indica que es poco probable que haya ocurrido un rechazo selectivo de la cabeza de la presa, excepto en St. 06 y St. 18 en 2009 y St. 19 en 2010 (Fig. 4, Tabla 1). En St. 19 en 2010, el 60 % de los juveniles consumidos tenían SL más largos que el umbral (proporción esperada bajo rechazo: 0 a 53,8 %, consulte "Materiales y métodos"), lo que sugiere que las cabezas de presa no fueron rechazadas a pesar de su relativa tallas grandes. Asumimos que no ocurrió un rechazo selectivo significativo excepto en St. 06 y 18 en 2009, y realizamos un análisis adicional excluyendo estos dos sitios.

Relaciones entre la longitud estándar (SL) y la edad de los juveniles de Trachurus japonicus consumidos (círculos negros) y capturados (círculos grises) en los sitios de estudio. Las líneas sólidas grises y negras gruesas indican la regresión lineal de los juveniles capturados y consumidos, respectivamente. Las líneas negras punteadas indican la relación edad-SL teniendo en cuenta el sesgo neto para los juveniles capturados. El área sombreada indica rangos potenciales de SL con el rechazo selectivo de la alimentación por parte de los calamares, lo que corresponde a una relación de masa depredador-presa (PPMR) < 13.2. Los números en la parte inferior derecha del área sombreada indican el umbral SL del posible rechazo selectivo.

En las comparaciones de las relaciones edad-SL de los juveniles consumidos y la población original, el modelo selectivo de tamaño o de crecimiento tuvo una probabilidad significativamente mayor que el modelo de depredación aleatoria en todos los sitios de estudio excepto St. 19 en 2010 (P < 0.05) , y ambos fueron seleccionados para la selección del modelo basado en AIC (Tabla 2). Cuando los datos se agruparon para cada año, las probabilidades de los modelos de selección de tamaño y crecimiento fueron significativamente más altas que el modelo de depredación aleatoria en los tres años (P < 0,05); se seleccionó el modelo de selección de tamaño para 2008 y 2009, y el modelo de selección de crecimiento para 2010 (Fig. 5, Cuadro 2). Cuando se combinaron todos los años, la probabilidad de los modelos de selección de tamaño y crecimiento fue significativamente mayor que la del modelo de depredación aleatoria (P < 0.01), y el modelo de selección de crecimiento tuvo el AIC más bajo (Fig. 5, Tabla 2).

Relaciones entre la longitud estándar (SL) y la edad de los juveniles consumidos (negros) y capturados (grises) de Trachurus japonicus a lo largo de los años de estudio y los años agrupados. Las líneas sólidas grises y negras gruesas indican líneas de regresión lineal de los juveniles capturados y consumidos, respectivamente. Las líneas negras punteadas indican la relación edad-SL teniendo en cuenta el sesgo neto para los juveniles capturados. Las distribuciones de frecuencia para SL y edad en cada panel indican el número de individuos en las clases de 5 mm y 5 dph, respectivamente. Los círculos y rombos en 2008 y 2009 indican cohortes de edades más jóvenes y más viejas según el análisis de conglomerados. En 2010, los círculos, los rombos y los triángulos muestran cohortes de edades más jóvenes, medianas y mayores.

Utilizando el análisis de conglomerados, los juveniles consumidos y capturados se asignaron a dos cohortes de edad en 2008 y 2009 y tres cohortes en 2010 en función de las relaciones edad-SL en cada año (Fig. 5). Las trayectorias de crecimiento para los grupos más jóvenes fueron significativamente diferentes entre los juveniles consumidos y capturados con redes solo en 2010 (P < 0.01), y el SL medio retrocalculado de los juveniles consumidos fue significativamente más corto que el de los juveniles capturados con redes (Fig. 6). Las trayectorias de crecimiento de los grupos mayores también fueron significativamente más pequeñas que las de los juveniles capturados en 2008 (P < 0,05) y 2009 (P < 0,01), mientras que no se encontraron diferencias significativas para los de mediana edad (P = 0,15) y mayores (P = 0.98) en 2010. Se produjeron diferencias significativas en las trayectorias de crecimiento entre los juveniles consumidos y capturados con redes en el rango de edad de 30–35 dph con SL retrocalculado que varió de 20 a 25 mm en 2008 y 2010; en 2009 aparecieron diferencias a partir de los 15 dph, correspondientes a un SL de aproximadamente 5 mm.

Trayectorias de crecimiento de los juveniles consumidos (negros) y capturados (grises) en los grupos jóvenes (Y), de mediana edad (M) y viejos (O) entre 2008 y 2010. Las líneas verticales indican la desviación estándar de las medias. *P < 0,05 en la longitud estándar retrocalculada (SL) entre los juveniles consumidos y capturados. Las líneas punteadas horizontales indican SL en la metamorfosis de Trachurus japonicus desde estadios larvales a juveniles32.

En este estudio, investigamos la selectividad de depredación del calamar punta de espada U. edulis sobre juveniles de jurel japonés T. japonicus en el SEC durante el comienzo del verano utilizando otolitos recolectados con una red de arrastre de fondo y los consumidos por U. edulis. El marco estadístico desarrollado detectó rastros de depredación selectiva por tamaño o crecimiento a partir de las relaciones edad-SL en la mayoría de los sitios y años de estudio analizados (Figs. 4, 5 y Tabla 2). Además, la trayectoria de crecimiento de los juveniles consumidos fue consistentemente más pequeña que la de los juveniles atrapados en casi la mitad de las cohortes de eclosión (Fig. 6). Por lo tanto, llegamos a la conclusión de que U. edulis prefiere los juveniles de T. japonicus de menor tamaño o de crecimiento más lento en la región y la temporada. Estudios de arrastre de fondo anteriores sugirieron que U. edulis y T. japonicus tienden a dispersarse en la columna de agua durante la noche y se reúnen en la capa cercana al fondo durante el día en el ECS40. Como las muestras en este estudio se recolectaron durante el día y los tiempos estimados de depredación fueron desde la medianoche hasta la madrugada (Información complementaria; Tabla S1), es probable que la depredación selectiva haya ocurrido no solo en la capa cercana al fondo sino también en un rango de profundidad más amplio en la columna de agua

La depredación selectiva de U. edulis puede jugar un papel clave en la dinámica de reclutamiento y supervivencia dependiente del crecimiento de T. japonicus. El hábitat de T. japonicus cambia ontogenéticamente de la superficie a las capas cercanas al fondo en el SEC a aproximadamente 30–50 mm SL19,22. Takahashi et al.22 demostraron que las larvas y los juveniles tempranos de T. japonicus con tasas de crecimiento lentas tienen una baja probabilidad de supervivencia hasta la etapa juvenil. Años de mayores tasas de crecimiento de larvas y juveniles tempranos en la capa superficial, que se asociaron con una mayor abundancia de presas, han resultado en años de mayor abundancia de juveniles en la capa cercana al fondo41,42,43. Además de U. edulis, varios depredadores también se alimentan de larvas y juveniles de T. japonicus en el SEC, como los juveniles de cola amarilla Seriola quinqueradiata asociados con algas flotantes en la superficie44, y demuestran depredación selectiva por tamaño/crecimiento12,13. Nuestras encuestas de campo mostraron, sin embargo, que U. edulis es el depredador de peces más abundante en la capa cercana al fondo del SEC y con mayor frecuencia coincidió con T. japonicus a principios del verano (Información complementaria S3; Fig. S2). Además, el tamaño corporal reconstruido de los juveniles consumidos por U. edulis fue> 20 mm SL y en su mayoría> 40 mm SL (Fig. 5, Información complementaria; Tabla S1). Esto sugiere que la depredación selectiva por tamaño o crecimiento por varios depredadores da como resultado la supervivencia dependiente del crecimiento de T. japonicus en toda la superficie hasta las capas cercanas al fondo y que U. edulis es el depredador principal durante y después del cambio desde la superficie. a capas más profundas.

Los hábitos de alimentación de U. edulis también brindan información sobre los procesos de supervivencia de los juveniles de T. japonicus. El tamaño del T. japonicus consumido no mostró una correlación significativa con el de U. edulis, pero la PPMR aumentó significativamente. Esto indica que U. edulis tiende a consumir presas más pequeñas en relación con su tamaño a medida que crece, lo cual es una tendencia comúnmente observada en varios depredadores marinos26. Por lo tanto, se prefiere como presa a T. japonicus de menor tamaño, independientemente del tamaño de U. edulis, lo que enfatiza aún más la importancia del crecimiento rápido para que los juveniles de T. japonicus sobrevivan. Además, el tiempo de depredación de U. edulis sobre juveniles de T. japonicus varió desde alrededor de la medianoche hasta las primeras horas de la mañana; Los juveniles de T. japonicus de mayor tamaño en relación con el tamaño de U. edulis (menor PPMR) tendieron a consumirse durante el período de luna nueva que durante el período de luna llena (Fig. 4). Esto indica que la oscuridad durante la luna nueva permite a U. edulis capturar juveniles de T. japonicus más grandes y que U. edulis es capaz de encontrar y cazar peces en condiciones de poca luz, quizás debido a la excelente vista de los calamares45. Por lo tanto, mientras que el cambio de T. japonicus de la superficie a la capa inferior más oscura está relacionado con el cambio estacional de las presas preferidas para los juveniles de T. japonicus46,47, también puede significar la entrada a un área ventajosa para la depredación de U. edulis. Sin embargo, como la depredación de U. edulis sobre T. japonicus se observó principalmente en las aguas menos profundas a una profundidad de 95 a 120 m (Fig. 1, Tabla 1), los asentamientos en regiones más profundas donde U. edulis es relativamente escasa pueden ser importantes. para T. japonicus para reducir las tasas de mortalidad y aumentar las tasas de supervivencia.

Cabe señalar que los PPMR entre juveniles de U. edulis y T. japonicus (6,9–714,0, mediana 49,8) fueron notablemente más bajos que el PPMR medio del ecosistema notificado en varias regiones, que a menudo son aproximadamente 1 × 102 a 10426,48. Basándose en Hunsicker y Essington16, Barnes et al.26 demostraron que la PPMR media del calamar costero de aleta larga Loligo pealeii es de 97,7 en el Atlántico norte occidental, que es comparable a la relación obtenida en este estudio. A nivel regional, Ohshimo et al.49 estimaron la PPMR media en el sistema pelágico del ECS y el Mar occidental de Japón en 3–5 × 103 según el análisis de isótopos estables de nitrógeno del zooplancton, 18 especies de peces y solo una especie de calamar. Los calamares emplean primero sus tentáculos para capturar presas y sujetarlas con los brazos, después de lo cual administran un mordisco letal detrás de la cabeza28,45,50. Este comportamiento de alimentación probablemente permite que los calamares consuman presas más grandes en relación con su tamaño en comparación con los peces que tragan presas más pequeñas que el diámetro de su boca/esófago; por lo tanto, es probable que la RPMP de calamares y peces sea generalmente más baja que entre peces, como lo han indicado estudios previos15,26. Una PPMR más baja puede permitir que haya más miembros en la relación depredador-presa dentro de un rango de tamaño determinado, lo que conduce a cadenas alimentarias más largas25, lo que reduce la eficiencia de la transferencia de energía del fitoplancton al depredador superior27. Esto destaca la importancia de incluir calamares en dichos análisis para comprender los ecosistemas marinos y la necesidad de acumular más datos sobre la depredación de calamares en varias regiones.

El análisis de la dieta de los calamares es difícil debido a su ecología de alimentación única. El rechazo selectivo de las cabezas de presas grandes puede sesgar la estimación de la composición del tamaño de las presas a partir del contenido estomacal15. Dado que la probabilidad de rechazo selectivo para la alimentación depende de los tamaños corporales relativos de los calamares depredadores y los peces presa, puede tener un impacto crítico en la comparación entre los peces presa consumidos y los muestreados en la red. En más de la mitad de los sitios de estudio en este estudio, el tamaño del cuerpo de T. japonicus recolectado con redes de pesca tendió a ser más pequeño que el tamaño en el que se informó que ocurrió el rechazo de la cabeza (Fig. 4). Debido a que solo incluimos sitios de estudio en los que era poco probable que ocurrieran rechazos en los análisis posteriores, nuestra conclusión principal supera el sesgo. Sin embargo, en algunos sitios de estudio, los juveniles capturados con redes estaban en el rango de tamaño en el que podría haber ocurrido el rechazo, y el tamaño de los juveniles consumidos fue notablemente más pequeño que el de los juveniles capturados con redes (Fig. 4, St. 06 y 18 en 2009). Esto indica que U. edulis puede haber rechazado la cabeza de T. japonicus más grande en los sitios de estudio, lo que puede confundirse fácilmente con la depredación selectiva por tamaño. Como el umbral (PPMR < 13,2) para detectar el rechazo y la tasa de evacuación gástrica variable en función de la temperatura se referían a otras especies de calamar28,33, los hábitos alimentarios de U. edulis basados ​​en los experimentos de crianza refinarían los resultados en el campo. El examen cuidadoso de los contenidos estomacales crudos y las composiciones de tamaño de los depredadores y las presas son de importancia crítica para una comprensión precisa de la depredación del calamar.

En general, nuestros resultados demostraron que los calamares podrían afectar significativamente el proceso de supervivencia de los peces durante la transición de la etapa larvaria planctónica a la etapa juvenil y el asentamiento cerca de la capa inferior, y que las relaciones depredador-presa entre calamares y peces pueden ser únicas. La transición se observa ampliamente entre las especies de peces marinos, como los bacalaos, los peces planos y los peces de roca de importancia comercial. Como la variabilidad de la supervivencia durante las primeras etapas de la vida es el determinante esencial de la fluctuación de la población de peces, la depredación de calamares tiene un impacto significativo en la dinámica de la población de esos peces. Las poblaciones de cefalópodos han aumentado globalmente durante las últimas décadas en varios ecosistemas marinos51, lo que sugiere que la presión de depredación de los calamares sobre la supervivencia de los peces puede volverse cada vez más importante en los océanos del futuro. Aunque se sabe que tanto los peces pequeños como los calamares son el objetivo de varios peces depredadores52 y aves marinas53, se sabe poco sobre las interacciones entre ellos. Nuestros hallazgos resaltan la importancia de considerar la ecología del calamar para comprender la dinámica de la población de peces y las interacciones trofodinámicas en los ecosistemas marinos.

Los conjuntos de datos y el software generado y/o analizado durante el presente estudio están disponibles en el siguiente repositorio, [https://doi.org/10.5061/dryad.7m0cfxpvw] y [https://doi.org/10.5281/zenodo. 5598679].

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Los capitanes, oficiales y tripulaciones del FT/V Kumamoto-Maru brindaron asistencia de campo para el muestreo de calamares y peces. Damos las gracias a la Sra. K. Kikitsu por su ayuda con el contenido del estómago y los análisis de medición de otolitos. También agradecemos a la Dra. S. Muko por su asesoramiento sobre el desarrollo del marco estadístico y a los Dres. Y. Sakurai y Y. Iwata por su visión ecológica de los calamares. Este estudio se realizó como parte del programa de investigación y evaluación de los recursos pesqueros de la Agencia de Pesca de Japón.

Tatsuya Sakamoto

Dirección actual: Instituto Português do Mar e da Atmosfera (IPMA), Rua Alfredo Magalhães Ramalho, 6, 1495-006, Lisboa, Portugal

Instituto de Recursos Pesqueros, Agencia de Educación e Investigación Pesquera de Japón, 1551-8 Taira-machi, Nagasaki, Nagasaki, 851-2213, Japón

Motomitsu Takahashi, Tatsuya Sakamoto, Chiyuki Sassa y Mari Yoda

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MT concibió el estudio y analizó los datos. TS diseñó el marco estadístico y amplió el análisis. MT y TS escribieron el borrador original y todos los autores contribuyeron a la edición del manuscrito. Este estudio fue apoyado por subvenciones de la Agencia de Pesca de Japón y la Agencia de Educación e Investigación Pesquera de Japón.

Correspondencia a Motomitsu Takahashi.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Takahashi, M., Sakamoto, T., Sassa, C. et al. Impacto de la depredación del calamar en la supervivencia de peces juveniles. Informe científico 12, 11777 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-14389-2

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Recibido: 20 de diciembre de 2021

Aceptado: 06 junio 2022

Publicado: 11 julio 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-14389-2

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