Parvicapsula pseudobranchicola en el noreste del Océano Pacífico es poco común en el salmón del Atlántico de cultivo Salmo salar a pesar de la presencia generalizada y la patología en el salmón salvaje del Pacífico Oncorhynchus spp.

Parásitos y vectores volumen 16, Número de artículo: 138 (2023) Citar este artículo

539 Accesos

1 Altmetric

Detalles de métricas

La infección con el parásito mixozoario Parvicapsula pseudobranchicola causa enfermedad en salmónidos salvajes y de piscifactoría en Noruega. En el noreste del Océano Pacífico, el parásito ha sido reportado en el salmón del Pacífico Oncorhynchus spp. sin evidencia de enfermedad. Los objetivos del presente estudio fueron confirmar la identidad de P. pseudobranchicola en el Pacífico, documentar su hospedante y distribución geográfica, y describir los cambios patológicos asociados.

Salmón rosado salvaje Oncorhynchus gorbuscha, salmón chum O. keta, salmón Chinook O. tshawytscha, salmón coho O. kisutch y salmón rojo O. nerka del año de entrada al mar se recolectaron en estudios de verano y otoño cerca de la isla de Vancouver (VI) y de un invierno encuesta en el Golfo de Alaska. También se obtuvieron muestras de salmón del Atlántico de cultivo Salmo salar y salmón Chinook cerca de VI. Las muestras se analizaron mediante qPCR e histología mediante tinción convencional o hibridación in situ. La secuencia del parásito se obtuvo a partir del gen de ARN ribosomal de subunidades pequeñas (SSU rDNA).

Secuencias idénticas de ADNr de SSU de 1525 pares de bases de salmón rosado infectado, salmón chum y salmón Chinook compartían una identidad del 99,93 % con una secuencia de P. pseudobranchicola del salmón del Atlántico noruego. En las encuestas de otoño, la prevalencia fue mayor en el salmón chum (91,8 %) y el salmón rosado (85,9 %) y menor en el salmón Chinook (68,8 %) y el salmón rojo (8,3 %). En salmón de cultivo, la prevalencia fue cero en salmón del Atlántico (n = 967) y 41% en salmón Chinook (n = 118). Las infecciones se ubicaron preferentemente en pseudobranch y se visualizaron mediante hibridación in situ. Las cargas pesadas de parásitos en todas las especies de salmón del Pacífico se asociaron de manera inconsistente con pseudobranquitis granulomatosa focal.

En el Pacífico nororiental, la presencia generalizada de P. pseudobranchicola en el salmón del Pacífico junto con su ausencia o aparición esporádica en el salmón del Atlántico de cultivo difiere de su epidemiología en Noruega, a pesar de un desarrollo patológico similar en la pseudobranquia. Se desconocen las consecuencias de las infecciones para la salud del salmón salvaje del Pacífico, la identidad del huésped invertebrado y la distribución y abundancia de actinosporas infecciosas y siguen siendo de alta prioridad para la investigación.

Los miembros del género Parvicapsula (Cnidaria, Myxosporea) son parásitos de la vejiga urinaria, la vesícula biliar, el epitelio intestinal y la pseudorama de los teleósteos marinos o anádromos en los que ocasionalmente se ha demostrado que causan enfermedades [1, 2]. De las 16 Parvicapsula spp. conocidas, tres han sido reportadas en huéspedes salmónidos. En el oeste de Norteamérica, Parvicapsula kabatai [3, 4] y P. minibicornis [5,6,7,8,9,10,11] son ​​parásitos del salmón anádromo del Pacífico Oncorhynchus spp. Parvicapsula kabatai se detectó mediante el uso de métodos moleculares en salmón coho de cultivo Oncorhynchus kisutch en el estado de Washington (EE. UU.) [3], que previamente se encontró infectado con Parvicapsula sp. [12]. Con la excepción de P. minibicornis, cuyo huésped invertebrado es el poliqueto de agua dulce Manayunkia occidentalis [13], los ciclos de vida de Parvicapsula spp. son desconocidos

Parvicapsula pseudobranchicola se describió originalmente en el norte de Noruega a partir del salmón del Atlántico de cultivo marino Salmo salar [14] en el que causa inflamación y necrosis de la pseudobranquia, así como signos clínicos no específicos de letargo, anorexia y pigmentación oscura (Tabla 1) [14 ,15,16]. También se ha informado sobre el parásito en el salmón del Atlántico salvaje, la trucha arcoíris de cultivo Oncorhynchus mykiss y la trucha marina salvaje Salmo trutta en las aguas costeras del sur y el norte de Noruega [17,18,19,20]. En las aguas del Pacífico nororiental de la Columbia Británica (BC), Canadá, se ha detectado P. pseudobranchicola en salmón rojo adulto Oncorhynchus nerka, salmón coho y salmón Chinook O. tshawytscha [21,22,23,24] y en salmón Chinook juvenil y salmón coho [25]. En BC, el parásito se detectó en salmones del Atlántico y Chinook de cultivo [26]. El parásito también se detectó en salmón coho, salmón rojo, salmón chum Oncorhynchus keta y salmón rosado O. gorbuscha que hibernan en aguas internacionales del Golfo de Alaska [27]. Las detecciones del Pacífico de P. pseudobranchicola se basan en evidencia molecular sin observaciones microscópicas del parásito ni evidencia de enfermedad causada por la infección.

Los objetivos del presente estudio fueron utilizar PCR y datos de secuencia junto con la preferencia de sitio y la morfología para confirmar la identidad del parásito actualmente descrito como P. pseudobranchicola en BC, para documentar su rango de huéspedes y distribución geográfica y para describir los cambios patológicos asociados con la infección.

El salmón chum, el salmón rosado, el salmón coho, el salmón rojo y el salmón Chinook fueron capturados con redes de arrastre y redes de cerco en estudios de verano y/u otoño en aguas de Columbia Británica en 2008, 2010-2015 y 2019-2021 (Archivo adicional 1: Tabla S1) . Los peces se recolectaron en áreas adyacentes a la isla de Vancouver, incluidas las islas Discovery, Bute Inlet, Desolation Sound, el estrecho de Georgia, las islas del Golfo, Howe Sound y el estrecho de Juan de Fuca (Fig. 1). El salmón chum, el salmón rosado y el salmón coho también se recolectaron en una encuesta de invierno de aguas internacionales en el Golfo de Alaska en 2020 (Archivo adicional 1: Tabla S1).

Mapa que muestra las aguas del Pacífico adyacentes a la isla de Vancouver, Columbia Británica, Canadá, con áreas en las que se recolectaron salmones silvestres del Pacífico (Oncorhynchus spp.). DIS, Islas del Descubrimiento; PERO, Entrada Bute; DES, sonido de la desolación; SOG, Estrecho de Georgia; CÓMO, sonido de Howe; SIG, Islas del Golfo; JDF, Estrecho de Juan de Fuca. La estrella en el recuadro se aproxima al Golfo de Alaska

Los 306 peces capturados en 2008 y 2010–2015 y los 133 capturados en el Golfo de Alaska se congelaron inmediatamente después de la captura y luego se descongelaron en el laboratorio, se pesaron y procesaron. Los 1249 salmones recolectados entre 2019 y 2021 se identificaron, pesaron y conservaron muestras de tejido dentro de las 2 horas posteriores a la captura. Se disecaron asépticamente muestras de pseudobranch de todos los peces y muestras de riñón medio y/o branquias emparejadas individualmente de subconjuntos de peces y se conservaron en etanol al 95%. De los 1249 salmones recolectados entre 2019 y 2021, se conservaron muestras de tejido replicadas de 1218 en formalina tamponada neutra (NBF) al 10 %. El Programa de Inteligencia y Auditoría de Salud de Peces (DFO-FHAIP, por sus siglas en inglés) de Fisheries and Oceans Canada proporcionó muestras de pseudobranch de salmón Atlántico y Chinook de cultivo recolectadas en 2019 y 2020 y conservadas en RNAlater. El salmón del Atlántico se recolectó durante auditorías programadas de instalaciones acuícolas dentro de las zonas de salud de peces (FHZ) 2.3 (Clayoquot Sound), 2.4 (Nootka Sound y Quatsino Sound), 3.1 (Sechelt), 3.2 (Discovery Islands), 3.3 (Archipiélago Broughton) , 3.4 (Port Hardy) y 3.5 (Costa Central) (Aquaculture maps Pacific Region (dfo-mpo.gc.ca)). Los salmones Chinook se recolectaron de FHZ 2.3 y 3.2.

El ADN se extrajo de los tejidos conservados con etanol y RNAlater y de tejidos previamente congelados utilizando el kit DNeasy® Blood and Tissue (Qiagen). La concentración de ADN se cuantificó por absorbancia a 260 nm y las muestras se almacenaron a -20 °C hasta su análisis. El ensayo qPCR se realizó utilizando secuencias de cebadores y sondas dirigidas a un fragmento de 187 pb del gen 18S rRNA de P. pseudobranchicola [18]. Una reacción individual consistió en 1X TaqMan™ Universal PCR Master Mix (Applied Biosystems), 400 nM de los cebadores Parvi2fwd y Parvi1rev, 200 nM de Parviprobe (Tabla 2), 5 μl de plantilla de ADN y agua libre de nucleasas para un volumen de reacción final de 25 μl. Cada muestra se analizó por triplicado en el sistema de detección de PCR en tiempo real CFX96 Touch (Bio-Rad) o en el sistema de detección de PCR en tiempo real StepOnePlus (Applied Biosystems). Las extracciones y amplificaciones siguieron los protocolos de los fabricantes.

Para cada serie de qPCR, se determinó el número de copias de la secuencia diana por reacción (c/rxn) a partir de diluciones estándar de una secuencia diana de P. pseudobranchicola (gBlock, IDT Technologies) [33] y se normalizó a c/ng de ADN. El límite de detección (LOD) se determinó a partir de una serie de diluciones diez veces mayores del gBlock de 1000 a 15,625 copias por µl añadido a un homogeneizado de branquias de salmón rosado y extraído (Kit Qiagen DNeasy® Blood and Tissue) suponiendo una recuperación de ADN del 80 %. El LOD se estimó como la concentración de ADN más baja a partir de la cual se obtuvo un valor de Ct en ≥ 50 % de seis repeticiones [34]. Solo las reacciones ≥ LOD (10 c/rxn) se informaron como positivas.

Las muestras de ADN del parásito del salmón rosado, el salmón Chinook y el salmón chum más infectados se amplificaron mediante PCR (Tabla 2) y los productos de reacción se purificaron con ExoSAP-IT (Thermo Fisher Scientific). Las secuencias obtenidas con tecnología Sanger (Génome Québec) fueron editadas y ensambladas con Sequencher 5.1, archivadas en Genbank y analizadas por BLAST (http://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi).

Los tejidos de pseudobranch fijados con NBF se almacenaron en isopropanol al 95%, luego se deshidrataron en un gradiente de alcohol, se aclararon en xileno, se infiltraron con cera de parafina y se seccionaron para el examen histológico de rutina. Secciones histológicas de pseudobranch de salmón rosado (n = 5), salmón chum (n = 5) y salmón Chinook (n = 3) sin evidencia molecular de infección y de aquellos con el c/rxn más alto (n = 9, 8 y 11, respectivamente) se tiñeron con hematoxilina y eosina, Giemsa o Gram-Twort y se procesaron para hibridación in situ (ISH) y se examinaron mediante microscopía óptica. Se siguió un protocolo ISH anterior [35] utilizando 1 μM de la sonda marcada con digoxigenina Parvi LNA [32] (Tabla 2), sin acetilación y con una contratinción amarillenta de SF verde claro al 0,5 %. Se adoptaron puntajes semicuantitativos de histopatología y ISH en función de la extensión del daño y la cantidad de parásitos teñidos, respectivamente (Archivo adicional 1: Tabla S2).

Los datos de peso y carga parasitaria (c/ng de ADN) no se distribuyeron normalmente y se utilizaron pruebas no paramétricas. Las diferencias en el peso medio de los peces y la carga parasitaria media entre las recolecciones de verano y otoño se probaron mediante la prueba de Mann-Whitney (MW). Las comparaciones de cargas medias entre especies se probaron usando la prueba de Kruskal-Wallis (KW), con comparaciones múltiples por pares probadas usando el método de Dunn (Sigma Plot 13.0). La importancia de las diferencias en la prevalencia se probó mediante la prueba de Chi-cuadrado. Los resultados de todas las pruebas se consideraron estadísticamente significativos si P ≤ 0,05.

Todos los salmones examinados estaban en su primer año en el mar. En BC y con la excepción de un salmón coho (56,0 g), los pesos medianos de salmón chum, salmón rosado, salmón Chinook y salmón rojo recolectados durante las encuestas de verano fueron ≤ 26,5 g (Archivo adicional 1: Tabla S1). Los pesos medianos del salmón chum, el salmón rosado y el salmón rojo recolectados en las encuestas de otoño fueron significativamente mayores que los recolectados en las encuestas de verano del mismo año (Archivo adicional 1: Tabla S1). El salmón chum, el salmón rosado y el salmón coho recolectados en el Golfo de Alaska (GOA) fueron los primeros peces de invierno en el mar y, en consecuencia, más pesados ​​que los peces recolectados en verano (Archivo adicional 1: Tabla S1).

Se tomaron muestras de un total de 967 salmones del Atlántico durante 148 auditorías. El número medio de días después de la transferencia al mar (dps) del salmón auditado fue de 329,8 (rango 22-740). De estos, 199 salmones fueron auditados entre 22 y 150 dps. Se tomaron muestras de un total de 118 salmones Chinook durante 16 auditorías, con una media de 336,1 (1–812) dps. De estos, 27 salmones Chinook fueron auditados entre uno y 150 dps.

En aguas de Columbia Británica, se detectó P. pseudobranchicola en cuatro de las cinco especies de salmón del Pacífico examinadas. En 2019 y 2021, la prevalencia en el salmón rosado y el salmón chum fue significativamente mayor en otoño en comparación con las encuestas de verano (Tabla 3), y este patrón se observó en varias regiones (Archivo adicional 1: Tabla S3). En las encuestas de otoño de todos los años, la prevalencia del parásito fue mayor en el salmón chum (91,8 %) y el salmón rosado (85,9 %) y menor en el salmón Chinook (68,8 %) y el salmón rojo (8,3 %). Ninguno de los 114 peces recolectados entre 2008 y 2011 estaba infectado, y nueve de 189 (4,8 %) recolectados entre 2012 y 2015 estaban infectados. Sin embargo, entre 2019 y 2021, 808 de 1382 peces (58,4 %) dieron positivo para la infección, lo que refleja la inclusión de más peces de las encuestas de otoño en los últimos años (Tabla 3). El parásito no se detectó en 32 salmones coho, 31 de los cuales eran del GOA. En general, se encontró que dos salmones chum de los 133 salmones examinados del GOA estaban infectados (Tabla 3).

De los 1085 salmones examinados en 2019 y 2020, el parásito se detectó en 48 de 118 (40,7 %) salmones Chinook de dos zonas de FHS. La media de días en el mar para el salmón Chinook infectado fue de 415,7 (1–812). La prevalencia general en el salmón Chinook cultivado en la zona 3.2 (73,9 %) fue mayor que en la zona 2.3 (32,6 %) (Cuadro 4) (Χ2 = 13,08, df = 1, P < 0,001). El parásito no se detectó en ninguno de los 967 salmones del Atlántico de siete zonas (Cuadro 4).

En los censos de otoño de 2019 y 2021, la carga parasitaria (mediana de c/ng de ADN) en la pseudorama del salmón chum fue significativamente mayor que en los censos de verano, mientras que en el salmón rosado estas diferencias estacionales no fueron estadísticamente significativas (Tabla 3). En la encuesta de otoño de 2021, la mediana de c/ng de ADN en el salmón chum fue mayor que en el salmón Chinook y el salmón rosado, mientras que la diferencia entre el salmón Chinook y el salmón rosado no fue estadísticamente significativa (estadística H = 55,99, df = 2, P < 0,001). En las encuestas de otoño de 2019 y 2020, la mediana de c/ng de ADN en el salmón chum fue mayor que en el salmón rosado (estadística U = 6976,0. P < 0,001).

En 2019, pero no en 2020, la mediana de c/ng de ADN fue significativamente mayor en el salmón Chinook de la zona 3.2 de FHS en comparación con la zona 2.3 (Tabla 4).

Parvicapsula pseudobranchicola se detectó en muestras de pseudobranch, branquias y riñones emparejadas individualmente de salmón chum, salmón rosado y salmón Chinook recolectadas en la encuesta de otoño de 2021. Entre las tres especies, la infección se detectó consistentemente en una mayor proporción de muestras de pseudoramas, seguidas de branquias y riñones (Archivo adicional 1: Tabla S4). De manera similar, en las tres especies, la mediana de la carga de parásitos en la pseudobranquia fue significativamente mayor que en las branquias o el riñón (Archivo adicional 1: Tabla S4). Las cargas en branquias y riñones diferían significativamente en el salmón chum, pero no en el salmón Chinook o el salmón rosado (Archivo adicional 1: Tabla S4).

Las secuencias de ADNr de SSU del parásito obtenidas de salmón rosado infectado (número de acceso de GenBank OP133363), salmón chinook (OP133361) y salmón chum (OP133362) tenían 1525 pares de bases (pb), 1549 pb y 1565 pb de longitud, respectivamente, y eran idénticas a unos y otros. La secuencia del Pacífico difería de la secuencia disponible de P. pseudobranchicola (AY308481), obtenida de una infección en salmón del Atlántico en el norte de Noruega en 2003, con una única sustitución G-A (posición 1420, 99,93 % de identidad).

No se observaron cambios histopatológicos en 13 muestras de pseudorama que habían resultado negativas para la infección. Se observó un rango de puntajes de lesiones histopatológicas y puntajes ISH entre 28 muestras de las tres especies con cargas que oscilan entre 11,46 y 3410,98 c/ng de ADN (Archivo adicional 1: Tabla S1). Se observaron lesiones microscópicas similares en salmón Chinook, salmón chum y salmón rosado infectados, la más leve de las cuales incluía una proliferación interlamelar difusa de células similares a fibrocitos entre las laminillas basales o distales. Un aumento en la extensión de la afectación de órganos se asoció con degeneración y necrosis de filamentos y láminas. Ocasionalmente se observó infiltración de la lesión con polimorfonucleares y linfocitos, así como formación de granulomas focales. La lesión típica fue una pseudobranquitis granulomatosa focal, la más extensa de las cuales se observó en el salmón Chinook. En el salmón Chinook, la patología varió de normal a extensa, y los tres peces con los puntajes de patología más altos se encontraban entre los cuatro clasificados más altos para las cargas (Archivo adicional 1: Tabla S1). De manera similar, cuatro de los cinco salmones Chinook con los puntajes más altos de ISH se encontraban entre los cinco clasificados más altos para cargas. En el salmón chum, a pesar de tener las cargas generales más altas, los puntajes de patología fueron normales a moderados y no hubo una asociación obvia con las clasificaciones de puntaje ISH. En el salmón rosado, tres de los cuatro puntajes ISH más altos se alinearon con las cargas más altas y no hubo una correspondencia obvia entre la patología y la carga.

La tinción histológica convencional permitió la visualización del parásito en los dos salmones Chinook con la mayor carga (Fig. 2), que eran los únicos peces con mixosporas visibles (Fig. 3). Las mixosporas estaban unidas a la membrana y las etapas de desarrollo anteriores ocurrieron como grupos de múltiples células. Las dimensiones medias de las mixosporas (n = 5) fueron de 5,8 × 4,8 μm. Las cápsulas polares eran subesféricas y de 1,7 μm de diámetro. No se disponía de material fresco. En estos y los peces restantes para los que se realizó un análisis histológico, ISH observó sin ambigüedades P. pseudobranchicola. En la mayoría de las infecciones detectadas por ISH, se observaron relativamente pocas etapas morfológicamente indistintas con una aparente tendencia a ubicarse distalmente dentro de los filamentos de pseudobranch. La sonda ISH no se unió a P. minibicornis o P. kabatai.

Parvicapsula pseudobranchicola dentro y entre laminillas de pseudobranquios en preparaciones histológicas de juveniles de salmón Chinook (Oncorhynchus tshawytscha). A, B: tinción H&E. C, D: hibridación in situ. Barras de escala de 10 μm

Preparaciones histológicas de salmón del Pacífico (Oncorhynchus spp.) en Columbia Británica, Canadá, que muestran mixosporas de Parvicapsula spp. A–C Parvicapsula pseudobranchicola en pseudobranch de juveniles de salmón Chinook (Oncorhynchus tshawytscha) del Estrecho de Georgia. D P. kabatai en túbulo renal de salmón rosado adulto (Oncorhynchus gorbuscha) del río Quinsam. E Parvicapsula minibicornis en el túbulo renal de salmón rojo (Oncorhynchus nerka) del río Fraser. Tinción de Gram-Twort. La barra de escala es de 5 μm

Parvicapsula pseudobranchicola se identificó en salmón del Pacífico de aguas canadienses e internacionales del noreste del Océano Pacífico al demostrar la identidad virtual entre una secuencia de ADNr de SSU de infecciones en salmón chum, salmón rosado y salmón Chinook con la de un salmón del Atlántico infectado del norte de Noruega. La similitud entre las secuencias canadiense y noruega concuerda con varios estudios anteriores en los que se demostraron identidades intraespecíficas altas de secuencias de ADNr de SSU entre aislamientos geográficos de otros parásitos mixozoarios generalizados [36,37,38], lo que refleja en parte la región relativamente conservada de SSU. rDNA dirigido a la amplificación [39]. Las secuencias de ADNr de la subunidad grande (LSU) y el espaciador transcrito interno (ITS-1) que anteriormente se mostró que son informativos para resolver la filogeografía de Kudoa thyrsites, otro parásito mixozoario marino cosmopolita [37], también pueden ser útiles para caracterizar la heterogeneidad genética entre aislamientos geográficos de P. pseudobranchicola. Sin embargo, la presente información permitió la identificación inequívoca del parásito en el salmón del Pacífico. Aunque las mixosporas observadas aquí eran superficialmente similares a su apariencia en los casos noruegos, su longitud media relativamente pequeña (5,8 μm frente a 12,4 o 14,4 μm) [14, 15] puede estar relacionada con la inmadurez, como lo indica su inclusión dentro de la membrana del pseudoplasmodio. además de cambios de artefactos asociados con el procesamiento histológico. De acuerdo con indicaciones anteriores de una amplia gama de huéspedes en el Pacífico nororiental [21,22,23,24], se detectó P. pseudobranchicola en casi la mitad de todos los juveniles examinados pertenecientes a cuatro especies de salmón del Pacífico. Sin embargo, el parásito se detectó con mayor frecuencia en el salmón chum y el salmón rosado. Este amplio rango de huéspedes es consistente con los hallazgos de Noruega, donde el parásito se ha informado en el salmón del Atlántico, la trucha marina, el salvelino ártico (Salvelinus alpinus) y la trucha arcoíris [17,18,19].

En Noruega, el cribado de pseudobranch de salmón del Atlántico a lo largo de un ciclo de producción de granja iniciado por la transferencia de smolts al mar en otoño reveló una prevalencia del 100 % de P. pseudobranchicola a los 21 dps, seguido de un aumento de parásitos histológicamente evidentes entre 35 y 49 dps y la presencia de mixosporas por 89 y 147 dps [20]. En el sitio bajo estudio, la carga parasitaria disminuyó drásticamente después de 147 dps y no hubo aumento durante el segundo otoño en el mar [20]. Otros estudios de Noruega informan una prevalencia similarmente alta en el salmón del Atlántico de cultivo y encontraron que entre los salmones transferidos al mar en primavera, las infecciones se detectaron en julio y las esporas eran visibles en otoño [17,18,19]. Se sugirió que las infecciones elevadas observadas en el verano y el otoño en Noruega eran causadas por una abundancia elevada de actinosporas [20]. Por lo tanto, una característica inesperada de las infecciones por P. pseudobranchicola en las aguas de Columbia Británica fue la ausencia de infección en el salmón del Atlántico de piscifactoría a pesar de la prevalencia relativamente alta en el salmón salvaje del Pacífico en toda el área de estudio. Aproximadamente el 21% (n = 199) del salmón del Atlántico en el presente estudio fueron muestreados entre 22 y 150 dps. De estos, los 84 salmones que se lanzaron al mar entre mayo y octubre tenían más probabilidades de haber estado en riesgo inmediato de infección según los datos noruegos. Por lo tanto, es poco probable que la ausencia de infecciones detectables en estos 84 peces se deba a que se tomaron muestras antes de la exposición o después de la resolución de la infección. En BC, el salmón del Atlántico cultivado es centinela de la presencia de actinosporas de K. thyrsites en aguas adyacentes a la isla de Vancouver [40], lo que sugiere que también serían confiables como centinelas de actinosporas de P. pseudobranchicola, lo que está respaldado por el informe anterior del 8% prevalencia en esta especie [26]. El salmón Chinook de cultivo también sirve como centinela de actinosporas, como se informó aquí y anteriormente [26]. La ausencia de parvicapsulosis clínica en salmones de criadero de Columbia Británica (Dr. L. Sitter, DFO-FHAIP, comunicación personal), similar a la notificada en Noruega [15] y en el estado de Washington [12], es una prueba más de que la epidemiología de P. pseudobranchicola en aguas del Pacífico es diferente a la de Noruega. Específicamente, nuestros hallazgos sugieren que las diferencias epidemiológicas pueden explicarse en parte por los patrones de distribución y abundancia de actinosporas en o cerca de las granjas de salmón.

Un marco hipotético de transmisión de parásitos puede ayudar a comprender los patrones de infecciones por P. pseudobranchicola en salmones silvestres y de piscifactoría en Columbia Británica. Este marco se basa en los distintos patrones espaciales y temporales de dos parásitos mixozoos relativamente bien descritos en el Pacífico nororiental: K. thyrsites y P. minibicornis en salmón del Atlántico de piscifactoría y salmón salvaje del Pacífico, respectivamente. Además, los patrones de infección en los peces huéspedes brindan información sobre las distribuciones de los huéspedes invertebrados y las actinosporas infecciosas [40]. El conocimiento de la variación en la severidad de las infecciones por K. thyrsites entre las regiones de producción en las cercanías de la isla de Vancouver está lo suficientemente bien establecido como para que las granjas en estas regiones tengan impactos previsiblemente altos o bajos de la infección [41]. Además, los estudios de exposición controlada y filtración de agua de mar indican que la prevalencia de la infección y la concentración de ADN de K. thyrsites en el agua es mayor en verano y otoño [42, 43]. Estos patrones sugieren un escenario de transmisión (TS-1) en el que las actinosporas ocurren en el agua de mar adyacente a la isla de Vancouver con una abundancia que varía estacional y geográficamente. Alternativamente, las infecciones con P. minibicornis son adquiridas por salmones del Pacífico juveniles y adultos y aumentan en prevalencia y/o gravedad después de la migración del salmón al océano o al río para desovar [7, 8, 44]. Estos patrones son consistentes con un escenario de transmisión (TS-2) en el que las actinosporas están restringidas al estuario y/o tramos inferiores de algunos ríos donde nace el salmón [13]. Los juveniles de salmón rosado y chum migran al océano entre finales de febrero y finales de abril y pueden estar expuestos a P. pseudobranchicola en los escenarios TS-1 o TS-2. Sin embargo, nuestra incapacidad para detectar la infección en una alta proporción de salmón salvaje capturado entre mayo y julio tiende a no respaldar un escenario TS-2. En cambio, un escenario TS-1 se ve favorecido por la ocurrencia rara a esporádica de P. pseudobranchicola entre el salmón de cultivo, combinada con la aparente adquisición de infecciones en el mar entre el salmón salvaje. La amplia distribución geográfica de la infección entre el salmón salvaje y de piscifactoría en aguas noruegas [18,19,20] también respalda un escenario TS-1. Sugerimos que el impacto limitado de P. pseudobranchicola en el salmón de piscifactoría en aguas del Pacífico se debe en parte a las diferencias en la identidad, abundancia o distribuciones locales del huésped invertebrado en relación con las aguas noruegas. Enmarcar la investigación futura en el contexto de las hipótesis TS-1 y TS-2 informará una mejor comprensión de las distribuciones espaciales y estacionales y la abundancia de las actinosporas de P. pseudobranchicola en las aguas costeras de Columbia Británica.

La infección por P. pseudobranchicola se asoció de manera inconsistente con lesiones histopatológicas en la pseudobranquia. La asociación fue mayor en el salmón chinook, mientras que en el salmón chum con mayor carga de parásitos, la asociación fue débil. En el salmón del Pacífico no infectado con qPCR y en la mayoría de las muestras examinadas de salmón infectado, se observó una morfología histológica de pseudobranch normal, como se describió anteriormente [12], lo que sugiere que se debe superar un umbral de infección antes de que se produzca un daño tisular visible. Los datos sugieren además que el umbral para la patología inducida por parásitos es más bajo en el salmón Chinook en relación con el salmón chum. Si bien no se descarta el papel de otros estímulos patógenos, la pseudobranquitis asociada con infecciones por P. pseudobranchicola en salmones silvestres juveniles del Pacífico fue similar a las descripciones anteriores del salmón del Atlántico de cultivo [15, 20] y del salmón coho de cultivo infectado con Parvicapsula sp. [12]. La compartimentación de la pseudorama en zonas dañadas y sanas en las que los filamentos adyacentes a las áreas afectadas permanecieron visiblemente normales como se informó anteriormente [20] puede indicar un establecimiento inicial no uniforme de la infección, posiblemente por exposición directa a actinosporas del agua de mar o de la sangre. etapas transmitidas visualizadas anteriormente [20]. La preferencia de la pseudorama sobre el riñón y las branquias como sitio de infección en el salmón del Pacífico fue similar a la reportada en el salmón del Atlántico [15, 20]; sin embargo, en este estudio no se recopilaron observaciones de lesiones macroscópicas de pseudobranquios u oculares o de manifestaciones clínicas de la infección y es prematuro especular sobre las consecuencias para la salud de las infecciones en el salmón del Pacífico. También fue notable la rareza de las infecciones intensas que permitieron el desarrollo de mixosporas en el salmón del Pacífico, lo que sugiere que las infecciones eran prepatentes en el momento de las encuestas de otoño debido al tiempo de desarrollo insuficiente o al historial térmico [20]. Alternativamente, la rareza de las mixosporas puede indicar incompatibilidad del huésped entre el salmón del Pacífico, como lo sugiere un estudio noruego en el que se detectaron infecciones sin mixosporas entre las truchas arcoíris cultivadas en corrales vecinos a los del salmón del Atlántico que presentan mixosporas [19]. Un efecto del huésped también puede explicar la participación de la pseudobranquia durante las infecciones por P. kabatai en el salmón coho de cultivo [12] pero no en el salmón rosado [3], aunque la posibilidad de infecciones mixtas con P. kabatai y P. pseudobranchicola en el salmón coho no puede explicarse. ser descartado.

En las aguas del Océano Pacífico nororiental, el salmón salvaje del Pacífico se infectó con P. pseudobranchicola en su primer año en el mar, y la prevalencia en el salmón rosado y el salmón chum fue significativamente mayor en otoño en comparación con las encuestas de verano. Se detectaron mixosporas en dos salmones Chinook con alta carga de parásitos. La pseudobranquia fue el sitio preferido de infección en relación con las branquias o el riñón y, en el salmón del Pacífico, los cambios patológicos en la pseudobranquia fueron similares a los informados en el salmón del Atlántico cultivado en Noruega. Aunque inconsistentemente asociado con la infección, se observó una pseudobranquitis granulomatosa focal. No se evaluaron las consecuencias para la salud del salmón del Pacífico. El parásito se detectó en el salmón Chinook de cultivo, pero no en el salmón del Atlántico de cultivo. Para comprender mejor esta discrepancia epidemiológica y los patrones estacionales de infección, se formularon hipótesis sobre dos escenarios de transmisión para ayudar en la caracterización de la distribución de actinosporas en las aguas de la Columbia Británica. Se deben realizar más investigaciones para identificar el huésped invertebrado y describir el ciclo de vida, incluido el desarrollo de mixosporas y la resolución de la infección entre las especies de salmón del Pacífico.

Los datos de secuencia informados en este documento se han depositado en GenBank con los números de acceso OP133361, OP133362 y OP133363. Se pondrán a disposición conjuntos de datos adicionales a pedido razonable.

Lom J, Dyková I. Géneros myxozoan: definición y notas sobre taxonomía, terminología del ciclo de vida y especies patógenas. Folia Parasitol. 2006;53:1–36.

Artículo Google Académico

Køie M. Parvicapsula espinachiae n. sp. (Myxozoa, Parvicapsulidae) en Spinachia spinachia (L.) (Teleostei, Gasterosteidae) de Dinamarca. Res. de parasitol 2003;90:445–8.

Artículo PubMed Google Académico

Jones S, Prosperi-Porta G, Dawe S. Una nueva especie de parvicapsulid (Myxosporea) en salmón rosado adulto, Oncorhynchus gorbuscha, del río quinsam, Columbia Británica. Canadá J Parasitol. 2006;92:1313–8.

Artículo PubMed Google Académico

Saksida SM, Marty GD, Jones SRM, Manchester HA, Diamond CL, Bidulka J, et al. Parásitos y lesiones hepáticas en salmón rosado, Oncorhynchus gorbuscha (Walbaum), durante su residencia temprana en el agua de mar. J Pescado Dis. 2012;35:137–51.

Artículo CAS PubMed Google Académico

Kent ML, Whitaker DJ, Dawe SC. Parvicapsula minibicornis n. sp. (Myxozoa, Myxosporea) del riñón de salmón rojo (Oncorhynchus nerka) de la Columbia Británica, Canadá. J Parasitol. 1997;83:1153–6.

Artículo CAS PubMed Google Académico

Raverty S, Kieser D, Bagshaw J, St-Hilaire S. Renal infestation with Parvicapsula minibicornis in wild sockeye salmon from the Harrison and adams rivers in British Columbia. Can Vet J. 2000;41:317–8.

CAS PubMed PubMed Central Google Académico

St-Hilaire S, Boichuk M, BarnesD Higgins M, Devlin R, Withler R, Khattra J, et al. Epizootiología de Parvicapsula minibicornis en salmón rojo del río fraser, Oncorhynchus nerka (Walbaum). J Pescado Dis. 2002; 25:107–20.

Artículo Google Académico

Jones SRM, Prosperi-Porta G, Dawe SM, Barnes D. Distribución, prevalencia y gravedad de las infecciones por Parvicapsula minibicornis entre salmónidos anádromos en el río fraser, Columbia Británica. Canadá Dis Aquat Org. 2003;54:49–54.

Artículo Google Académico

Foott J, Harmon R, Stone R. Efecto de la temperatura del agua sobre la función inmune no específica y la ceratomixosis en el salmón chinook juvenil y la trucha arcoíris del río klamath. Juego de peces de California. 2004;90:71–84.

Google Académico

Jones S, Prosperi-Porta G, Dawe S, Taylor K, Goh B. Parvicapsula minibicornis en salmón rojo anádromo (Oncorhynchus nerka) y coho (Oncorhynchus kisutch) de los afluentes del río Columbia. J Parasitol. 2004;90:882–5.

Artículo PubMed Google Académico

Atkinson SD, Jones SR, Adlard RD, Bartholomew JL. Patrones geográficos y de distribución del huésped de los tipos genéticos de ARN ribosómico de subunidades pequeñas de Parvicapsula minibicornis (Myxozoa). Parasitología. 2011;138:969–77.

Artículo PubMed Google Académico

[ PubMed ] Yasutake WT, Elliot DG. Epizootiología e histopatología de Parvicapsula sp. en salmón coho Oncorhynchus kisutch. Esta organización Aquat. 2003;56:215–21.

Artículo Google Académico

[ Resumen ] Atkinson SD, Bartholomew JL, Rouse GW. El huésped invertebrado de los parásitos de los peces salmónidos Ceratonova shasta y Parvicapsula minibicornis (Cnidaria: Myxozoa), es un nuevo anélido fabricado, Manayunkia occidentalis sp. nov. (Sabellidae: Fabriciidae). Zootaxa. Rev. 2020;4751:310–2

Artículo Google Académico

Karlsbakk E, Sæther PA, Høstlund C, Fjellsøy KR, Nylund A. Parvicapsula pseudobranchicola n.sp. (Myxozoa), un mixosporidio que infecta la pseudorama del salmón del Atlántico cultivado (Salmo salar) en Noruega. Bull Eur Assoc Fish Pathol. 2002; 22:381–7.

Google Académico

Sterud E, Simolin P, Kvellestad A. Infección por Parvicapsula sp. (Myxozoa) está asociado con la mortalidad en el salmón del Atlántico Salmo salar enjaulado en el mar en el norte de Noruega. Esta organización Aquat. 2003;54:259–63.

Artículo Google Académico

Jones SRM, Smith PA. Enfermedades y trastornos emergentes esporádicos. En: Woo PTK, Bruno DW, editores. Enfermedades y trastornos de los peces en cultivo en jaulas. 2ª ed. Reino Unido: CABI; 2014. pág. 287–312.

Capítulo Google Académico

Hansen H, Poppe TT, Markussen T, Karlsbakk E. Seatrout (Salmo trutta) es un huésped natural de Parvicapsula pseudobranchicola (Myxozoa, Myxosporea), un importante patógeno del salmón del Atlántico de cultivo (Salmo salar). Vectores de parásitos. 2015;8:218.

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Jørgensen A, Nylund A, Nikolaisen V, Alexandersen S, Karlsbakk E. Detección por PCR en tiempo real de Parvicapsula pseudobranchicola (Myxozoa: Myxosporea) en salmónidos salvajes en Noruega. J Pescado Dis. 2011;34:365–71.

Artículo PubMed Google Académico

Nylund A, Karlsbakk E, Sæther PA, Koren C, Larsen T, Nielsen BD, et al. Parvicapsula pseudobranchicola (Myxosporea) en salmón del Atlántico de cultivo Salmo salar: distribución de tejidos, diagnóstico y filogenia. Esta organización Aquat. 2005;63:197–204.

Artículo CAS Google Académico

Nylund A, Hansen H, Brevik ØJ, Hustoft H, Markussen T, Plarre H, et al. Dinámica de infección y tropismo tisular de Parvicapsula pseudobranchicola (Myxozoa: Myxosporea) en salmón del Atlántico (Salmo salar) de cultivo. Vectores de parásitos. 2018;11:17.

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Miller KM, Teffer A, Tucker S, Li S, Schulze AD, Trudel M, et al. Enfermedades infecciosas, climas cambiantes y depredadores oportunistas: factores acumulativos que pueden afectar la disminución del salmón salvaje. Aplicación Evol. 2014;7:812–55.

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Bass AL, Hinch SG, Teffer AK, Patterson DA, Miller KM. Un estudio de los microparásitos presentes en el salmón chinook (Oncorhynchus tshawytscha) migratorio adulto en el suroeste de la Columbia Británica determinado por una reacción en cadena de la polimerasa cuantitativa de alto rendimiento. J Pescado Dis. 2017;40:453–77.

Artículo CAS PubMed Google Académico

Thakur KK, Vanderstichel R, Kaukinen K, Nekouei O, Laurin E, Miller KM. Detecciones de agentes infecciosos en muestras archivadas de salmón rojo (Oncorhynchus nerka) de la Columbia Británica, Canadá (1985–94). J Pescado Dis. 2019;42:533–47.

Artículo CAS PubMed Google Académico

Nekouei O, Vanderstichel R, Kaukinen KH, Thakur K, Ming T, Patterson DA, et al. Comparación de agentes infecciosos detectados en salmones Coho juveniles silvestres y de criadero en Columbia Británica, 2008-2018. Más uno. 2019;14:e0221956.

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Bass AL, Bateman AW, Connors BM, Staton BA, Rondeau EB, Mordecai GJ, et al. Identificación de agentes infecciosos en los primeros salmones Chinook y coho marinos asociados con la supervivencia de la cohorte. FACETAS. 2022;7:742–73.

Artículo Google Académico

Laurin E, Jaramillo D, Vanderstichel R, Ferguson H, Kaukinen KH, Schulze AD, et al. Datos histopatológicos y novedosos de monitoreo molecular de alto rendimiento de salmón de cultivo (Salmo salar y Oncorhynchus spp.) en Columbia Británica, Canadá, de 2011 a 2013. Acuicultura. 2019;499:220–34.

Artículo CAS Google Académico

Deeg CM, Kanzeparova AN, Somov AA, Esenkulova S, Di Cicco E, Kaukinen KH, et al. Allá afuera: patógenos, salud y condición del salmón que hiberna en el Golfo de Alaska. FACETAS. Rev. 2022;7:247–85.

Artículo Google Académico

Kent ML, Khattra J, Hedrick RP, Devlin RH. Tetracapsula renicola n. sp. (Mixozoos: Saccosporidae); el mixozoario PKX, la causa de la enfermedad renal proliferativa de los peces salmónidos. J Parasitol. 2000;86:103–11.

CAS PubMed Google Académico

Andree KB, MacConnell E, Hedrick RP. Una reacción en cadena de la polimerasa anidada para la detección de ADN genómico de Myxobolus cerebralis en la trucha arcoíris Oncorhynchus mykiss. Dis Aquat Org. 1998;34:145–54.

Artículo CAS Google Académico

Lin D, Hanson L, Pote LM. La secuencia de ARN ribosómico de subunidad pequeña de Henneguya exilis (Clase Myxosporea) identifica la etapa actinosporeana de un huésped oligoqueto. J Eukaryot Microbiol. 1999;46:66–8.

Artículo CAS PubMed Google Académico

Hallett SL, Diamant A. Ultraestructura y secuencia de ADN ribosómico de subunidades pequeñas de Henneguya lesteri n sp (Myxosporea), un parásito de la bacaladilla Sillago analis (Sillaginidae) de la costa de Queensland. Dis Aquat Org. 2001;46:197–212.

Artículo CAS Google Académico

Markussen T, Agusti C, Karlsbakk E, Nylund A, Brevik Ø, Hansen H. Detección del parásito mixosporeano Parvicapsula pseudobranchicola en salmón del Atlántico (Salmo salar L.) mediante hibridación in situ (ISH). Vectores de parásitos. 2015;8:105.

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Snow M, McKay P, Matejusova I. Desarrollo de una estrategia de control positivo ampliamente aplicable para respaldar la detección del virus de la anemia infecciosa del salmón (ISAV) mediante PCR en tiempo real taqman. J Pescado Dis. 2009;32:151–6.

Artículo CAS PubMed Google Académico

Jones SRM, Long A, MacWilliams C, Polinski M, Garver K. Factores asociados con la gravedad de la piscirickettsiosis natural en salmones atlánticos juveniles criados en jaulas y tanques en un acuario de investigación en el oeste de Canadá. J Pescado Dis. 2020;43:49–55.

Artículo CAS PubMed Google Académico

Meyer GR, Bower SM, Carnegie RB. Sensibilidad de una sonda de ADN marcada con digoxigenina en la detección de Mikrocytos mackini, agente causante de la enfermedad de la isla de Denman (mikrocitosis), en ostras. Patol invertido J. 2005;88:89–94.

Artículo CAS Google Académico

Fiala I. La filogenia de Myxosporea (Myxozoa) basada en el análisis de genes de ARN ribosomal de subunidades pequeñas. Int J Parasitol. 2006;36:1521–34.

Artículo CAS PubMed Google Académico

Whipps CM, Kent ML. Filogeografía del parásito marino cosmopolita Kudoa thyrsites (Myxozoa: Myxosporea). J Euk Microbiol. 2006;53:364–73.

Artículo CAS PubMed Google Académico

Urawa S, Freeman MA, Johnson SC, Jones SRM, Yokoyama H. ​​Variación geográfica en la morfología de las esporas, la secuencia de genes y la susceptibilidad del huésped de Myxobolus arcticus (Myxozoa) que infecta los tejidos nerviosos de los salmónidos. Dis Acuática Org. 2011;96:229–37.

Artículo Google Académico

Andree KB, El-Matbouli M, Hoffman RW, Hedrick RP. Comparación de secuencias de ADNr 18S e ITS-1 de aislamientos geográficos seleccionados de Myxobolus cerebralis. Int J Parasitol. 1999;29:771–5.

Artículo CAS PubMed Google Académico

Giulietti L, Karlsbakk E, Cipriani P, Bao M, Storesund JE, Marathe NP, et al. Investigación a largo plazo de la condición de "carne blanda" en la caballa del Atlántico nororiental inducida por el parásito myxosporean Kudoa thyrsites (Cnidaria, Myxozoa): tendencias temporales y nuevas observaciones epidemiológicas moleculares. Pescado Res. 2022;248:106221.

Artículo Google Académico

Marshall WL, Sitja-Bobadilla A, Brown HM, MacWilliam T, Richmond Z, Lamson H, et al. Encuesta epidemiológica a largo plazo de thyrsites de Kudoa (Myxozoa) en salmón del Atlántico (Salmo salar L.) de granjas acuícolas comerciales. J Pescado Dis. 2016;39:929–46.

Artículo CAS PubMed Google Académico

Moran JDW, Kent ML. Infecciones de thyrsites de Kudoa (Myxozoa: Myxosporea) en salmón del Atlántico criado en corrales en el noreste del Océano Pacífico con un estudio de posibles huéspedes reservorios no salmónidos. J Aquat Anim Salud. 1999;11:101–9.

2.0.CO;2" data-track-action="article reference" href="https://doi.org/10.1577%2F1548-8667%281999%29011%3C0101%3AKTMMII%3E2.0.CO%3B2" aria-label="Article reference 42" data-doi="10.1577/1548-8667(1999)0112.0.CO;2">Artículo Google Académico

Jones SRM, Cho S, Nguyen J, Mahony A. Adquirieron resistencia a las tirisitas de Kudoa en el salmón del Atlántico Salmo salar luego de recuperarse de una infección primaria con el parásito. Acuicultura. 2016;451:457–62.

Artículo Google Académico

Mahony AM, Johnson SC, Neville CM, Thiess ME, Jones SRM. Infecciones por Myxobolus arcticus y Parvicapsula minibicornis en salmón rojo (Oncorhynchus nerka) después de la migración al océano en la Columbia Británica. Canadá Dis Aquat Org. 2017;126:89–98.

Artículo CAS Google Académico

Descargar referencias

Agradecemos a Chrys Neville, Fisheries and Oceans Canada (DFO) por brindar acceso a las muestras recolectadas entre 2008 y 2015 y por las muestras recolectadas en el Golfo de Alaska. Gracias al Dr. L. Sitter por brindar acceso a las muestras del programa FHAI del DFO. Agradecemos la asistencia de las tripulaciones de los barcos pesqueros Georgia Girl, Viking Storm, Ocean Venture, Nordic Pearl, Sea Crest, Pacific Legacy, CCGS Neocaligus, CCGS WE Ricker y CCGS Sir John Franklin. Dres. Amy Long y Derek Price, DFO, brindaron valiosos comentarios sobre un borrador anterior.

Esta investigación fue financiada a través del Programa de investigación regulatoria de la acuicultura de Fisheries and Oceans Canada (subvención FHTT-2019-P-03).

Fisheries and Oceans Canada, Estación Biológica del Pacífico, Nanaimo, BC, Canadá

Simon RM Jones, Jessica C. Low y Aidan Goodall

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

SJ concibió y diseñó el estudio, interpretó la histología y escribió el manuscrito. JL recolectó y procesó las muestras, realizó los ensayos de hibridación in situ, reunió los datos en una hoja de cálculo de Excel y editó el manuscrito. AG realizó los análisis PCR y qPCR, facilitó la secuenciación y editó el manuscrito. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Simon RM Jones.

Este estudio no involucró la aprobación ética ni el consentimiento informado del paciente.

No aplica.

Los autores no tienen intereses contrapuestos que declarar.

Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Peso del salmón salvaje del Pacífico (Oncorhynchus spp.). Tabla S2. Puntuaciones histopatológicas e hibridación in situ por cargas de parásitos qPCR clasificadas. Tabla S3. Prevalencia estacional de Parvicapsula pseudobranchicola en salmones silvestres por regiones. Tabla S4. Parvicapsula pseudobranchicola en tejidos emparejados.

Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons e indicar si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/. La renuncia de Creative Commons Public Domain Dedication (http://creativecommons.org/publicdomain/zero/1.0/) se aplica a los datos disponibles en este artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito a los datos.

Reimpresiones y permisos

Jones, SRM, Low, JC & Goodall, A. Parvicapsula pseudobranchicola en el noreste del Océano Pacífico es poco frecuente en el salmón del Atlántico de cultivo Salmo salar a pesar de la presencia generalizada y la patología en el salmón salvaje del Pacífico Oncorhynchus spp.. Vectores de parásitos 16, 138 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05751-y

Descargar cita

Recibido: 19 enero 2023

Aceptado: 21 de marzo de 2023

Publicado: 21 abril 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05751-y

Cualquier persona con la que compartas el siguiente enlace podrá leer este contenido:

Lo sentimos, un enlace para compartir no está disponible actualmente para este artículo.

Proporcionado por la iniciativa de intercambio de contenido Springer Nature SharedIt