Las observaciones de ROV revelan la dinámica de infección de los parásitos branquiales en los cefalópodos de aguas medias

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 8282 (2022) Citar este artículo

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Los parásitos branquiales de los cefalópodos coleoides se observan con frecuencia durante las inmersiones de vehículos operados a distancia (ROV) en el Cañón Submarino de Monterey. Sin embargo, existe poco conocimiento sobre la identidad de las especies de parásitos o sus efectos en la comunidad de cefalópodos. Con la ayuda de especímenes recolectados por ROV e imágenes in situ de los últimos 27 años, informamos sobre su identidad, prevalencia y posible estrategia de infección. Los parásitos branquiales se identificaron genética y morfológicamente a partir de especímenes recolectados de Chiroteuthis calyx, Vampyroteuthis infernalis y Gonatus spp. La prevalencia in situ se estimó a partir de imágenes de video para C. calyx, Galiteuthis spp., Taonius spp. y Japetella diaphana, habilitadas por el tejido transparente de su manto. El parásito más común fue identificado como Hochbergia cf. moroteuthensis, un protista de clasificación taxonómica no resuelta. Proporcionamos los primeros datos moleculares de este parásito y mostramos una relación de grupo hermano con el género de dinoflagelados Oodinium. Hochbergia cf. moroteuthensis se observó con mayor frecuencia en individuos adultos de todas las especies y se avistó durante todo el año durante el período de tiempo analizado. La prevalencia in situ fue más alta en C. calyx (75 %), seguida de Galiteuthis spp. (29%), Taonius spp. (27%) y J. diaphana (7%). Un segundo parásito, que no se ve en las imágenes in situ, pero que se encuentra dentro de las branquias de Gonatus berryi y Vampyroteuthis infernalis, no se pudo encontrar en la literatura ni identificar mediante códigos de barras de ADN. Se destaca la necesidad de una mayor investigación, haciendo de este estudio un punto de partida para desentrañar las implicaciones ecológicas del sistema cefalópodo-branquias-parásito en aguas pelágicas profundas.

A pesar de que el parasitismo es una de las estrategias de vida más comunes y exitosas en la Tierra, los parásitos mantienen una reputación bastante infame1,2,3. Definidos como que viven a expensas de sus anfitriones, no sorprende que se fomente poco aprecio por las criaturas parásitas. Incluso si una infección parasitaria no da como resultado una enfermedad, el parásito desviará los recursos del huésped para su propio uso y, por lo tanto, disminuirá la aptitud del huésped3. Dependiendo de la prevalencia y la virulencia del parásito, los efectos fisiológicos pueden variar desde la reducción del crecimiento del huésped hasta la infertilidad o la mortalidad en casos graves3,4. Posteriormente, a nivel del individuo que está siendo parasitado, la infección es ciertamente menos que ideal. Sin embargo, cuando se aborda el asunto a nivel de población, el estigma del parásito parece en gran medida injustificado. Cada vez hay más evidencia que apunta a un papel clave de los parásitos en el funcionamiento de los ecosistemas y los identifica como agentes importantes en el mantenimiento de la biodiversidad4,5. Una relación huésped-parásito no solo puede resultar en la selección de un acervo genético más fuerte (es decir, para resistir mejor o infectarse mutuamente a través de la coevolución), sino que también puede facilitar la coexistencia de especies al limitar los organismos fuertemente competitivos. Además, en algunos casos, se ha demostrado que los parásitos brindan beneficios directos a sus huéspedes, como la desviación y acumulación de toxinas ambientales, o la prevención de infecciones parasitarias más dañinas por medio de la exclusión competitiva4,5,6.

El conocimiento de la ecología de los parásitos se deriva predominantemente de estudios terrestres o costeros, sin embargo, el hábitat más grande de la Tierra, la zona de aguas medias del océano, generalmente se excluye7,8. El océano pelágico profundo, que se extiende por debajo de los 200 m, se encuentra mucho más allá del alcance de los métodos de estudio convencionales como el SCUBA, y solo recientemente se ha visto influenciado por los avances en la tecnología y los equipos de estudio y muestreo9,10. La poca investigación disponible, pero en constante crecimiento, sugiere que Midwater no es una excepción cuando se trata de infecciones parasitarias. Dado que hay pocos lugares para esconderse y pocas contrapartes de sustrato béntico, los estilos de vida parasitarios ofrecen una alternativa. Se ha encontrado que los cuerpos de muchos animales gelatinosos (p. ej., tunicados pelágicos, gusanos de telaraña) facilitan el desarrollo ontogenético en una variedad de parásitos, al actuar como criaderos, viveros o recursos alimenticios11,12,13. Por ejemplo, los anfípodos hipéridos exclusivamente pelágicos suelen parasitar zooplancton gelatinoso durante alguna etapa de su ciclo de vida14. Sin embargo, dado que la mayoría de los parásitos pasan desapercibidos y pueden tener historias de vida complejas8, queda mucho por aprender sobre las relaciones parasitarias en la zona de aguas medias.

Un sistema huésped-parásito que ofrece interesantes oportunidades de investigación son los cefalópodos coleoides (es decir, calamares, sepias y pulpos) y sus parásitos. Los coleoides son componentes comunes de la comunidad mesopelágica15,16, con ca. Registro fósil de 326 millones de años17 que sugiere que los parásitos han tenido tiempo suficiente para optimizar sus estrategias de infección. De los pocos cefalópodos estudiados (es decir, menos del veinticinco por ciento de todas las especies descritas), se demostró que casi todos los individuos maduros poseían algún tipo de simbionte parásito18,19. Además, la diversidad taxonómica de los parásitos de los cefalópodos es similar a la diversidad de parásitos que se encuentran en los peces, que van desde virus, bacterias, protozoos, mesozoos, platelmintos, acantocéfalos, nematodos y anélidos hasta crustáceos7,18,19,20. A pesar de esto, al igual que con otros estudios de parásitos, la mayoría de los esfuerzos de investigación se centran en las especies costeras poco profundas7, lo que nos deja, en el mejor de los casos, con una conjetura fundamentada sobre las relaciones cefalópodo-parásito en las profundidades del océano.

Comprender los sistemas huésped-parásito es importante a la luz de la cantidad cada vez mayor de cambios ambientales inducidos por el hombre, que incluyen el calentamiento rápido del clima del océano y la exposición de sus habitantes a una variedad de presiones bióticas y abióticas (por ejemplo, acidificación del océano, desoxigenación y cambios en la estructura de la red alimentaria21). En el caso de que el huésped y el parásito hayan coevolucionado, las condiciones ambientales cambiantes podrían compensar fácilmente su relación22,23. Como resultado, los huéspedes podrían volverse más sensibles a las infecciones o quedar expuestos a parásitos invasores para los cuales no poseen suficientes mecanismos de defensa23. Además, las poblaciones de parásitos o huéspedes podrían cambiar en densidad, alterando las presiones selectivas sobre la comunidad22. Las implicaciones ecológicas de tales cambios podrían ser grandes, ya que los cefalópodos coleoides forman eslabones clave en las redes alimentarias marinas que cruzan múltiples niveles tróficos e impactan en la pesca comercial24,25. Sin embargo, para comprender en qué dirección podría cambiar un sistema cefalópodo-parásito con las condiciones ambientales cambiantes, primero se debe caracterizar la relación.

En este estudio, nuestro objetivo es proporcionar una mejor comprensión de los parásitos presentes en varios cefalópodos pelágicos, según lo documentado por vehículos operados a distancia (ROV) en el Cañón Submarino de Monterey (Bahía de Monterey, CA, EE. UU.). El tejido transparente en algunos de estos coloides permite una visión única de partes de su interior26. Cuando se ilumina con las luces brillantes de un ROV, las estructuras internas, incluidas las branquias y los parásitos macroscópicos, se vuelven visibles. Los objetivos principales aquí son (i) identificar estos parásitos con la ayuda de códigos de barras de ADN, (ii) determinar su prevalencia mediante el uso de imágenes in situ de la base de datos de videos del Instituto de Investigación del Acuario de la Bahía de Monterey (MBARI) e (iii) inferir una posible estrategia de infección en base a estos últimos resultados. Este estudio sirve como punto de partida para obtener una comprensión ecológica más amplia del sistema cefalópodo-branquias-parásito en una comunidad pelágica profunda.

Para identificar morfológica y genéticamente los parásitos observados durante las inmersiones con ROV, se tomaron muestras de tres cefalópodos coleoides dentro de los órdenes Oegopsida y Vampyromorpha durante junio y julio de 2019 en el Cañón Submarino de Monterey: Chiroteuthis calyx Young, 1972 (n = 3, incluida una paralarva), Gonatus spp. (que comprende Gonatus berryi Naef, 1923, Gonatus onyx Young, 1972 y Gonatus sp.; n = 8, incluidas dos paralarvas) y Vampyroteuthis infernalis Chun, 1903 (n = 1). Los especímenes se recolectaron utilizando detritos estáticos de 7,5 L y muestreadores de succión de flujo variable9, montados en los ROV Doc Ricketts y Ventana de MBARI, operados desde los buques de investigación Western Flyer y Rachel Carson, respectivamente. Todos los especímenes de este estudio se recolectaron con permisos válidos de recolección científica federal y estatal de EE. UU. Aunque no se necesita aprobación ética para los cefalópodos en los Estados Unidos de América, se hizo un esfuerzo especial para minimizar el sufrimiento y la angustia de los especímenes capturados27. El cáliz de Chiroteuthis y Gonatus spp. los especímenes, si estaban vivos después del ascenso del ROV, fueron sacrificados humanamente mediante una incisión entre los ojos para destruir el cerebro. Debido a su gran tamaño y tejido frágil, la muestra de V. infernalis se anestesió agregando una sobredosis de MgCl2 al recipiente de la muestra antes de destruir el cerebro. Para todos los especímenes, se hizo una incisión ventral en el manto para disecar las branquias, mientras se usaba un microscopio óptico para buscar parásitos. Los parásitos con morfología similar de una branquia se agruparon en tubos Eppendorf y se congelaron en nitrógeno líquido para almacenarlos a -80 °C hasta la extracción del ADN. Los parásitos de la otra branquia se conservaron en glutaraldehído al 3,5% para referencia posterior. El resto del animal se conservó en solución de formaldehído al 5% y agua de mar.

Para obtener estimaciones de la prevalencia de parásitos y la intensidad de la infección, imágenes archivadas in situ del calamar Oegopsid Chiroteuthis calyx, Galiteuthis spp. Joubin, 1898, Taonius spp. Steenstrup, 1861 y el pulpo Japetella diaphana Hoyle, 1885 fueron examinados usando el Sistema de Referencia y Anotación de Video MBARI (VARS)28. Estas especies fueron elegidas en base a su tejido de manto transparente que permitió la observación directa de parásitos branquiales. Gonatus spp. y V. infernalis se excluyeron del análisis de prevalencia derivado de VARS debido a su tejido de manto opaco. Solo se utilizaron segmentos de video que brindan una imagen clara de las branquias para cuantificar la prevalencia del parásito. Por lo tanto, la prevalencia se define como el porcentaje de branquias infectadas con parásitos del total de observaciones de cerca. Se seleccionaron imágenes de video adecuadas en orden cronológico inverso, comenzando con las observaciones más recientes de 2019, para incluir todos los registros de anotaciones anteriores hasta alcanzar los cien registros para cada género. A pesar de las diferencias en la resolución de video a lo largo de los años, los parásitos de las branquias se podían ver fácilmente en videos de definición alta (1080 × 1020) y definición estándar (640 × 480). Para estimar la prevalencia por etapa de vida, categorizamos las observaciones como adulto, juvenil o paralarva. En C. calyx, las etapas de vida se pueden identificar fácilmente por la longitud del cuello y la cola, mientras que el tamaño relativo y las proporciones corporales se usaron para clasificar los otros géneros de huéspedes16. La categoría 'adultos' incluye tanto individuos sexualmente maduros como subadultos sin gónadas. Se contó el número de parásitos por branquia para calcular la intensidad de infección promedio por espécimen, incluyendo ceros si una de las branquias no tenía parásitos. Cuando solo se veía una branquia (es decir, en 30 de 355 observaciones), la intensidad de infección promedio por muestra se basó en la única branquia vista. Finalmente, utilizando R 3.5.2, se representó gráficamente la prevalencia frente a la profundidad junto con la prevalencia mensual estandarizada (es decir, corregida por el número de inmersiones con ROV por mes) para investigar la variabilidad espacial y temporal.

Se probaron cuatro pares de cebadores diferentes adecuados para parásitos protozoarios durante las extracciones de ADN. Estos incluyeron cebadores eucariotas generales 18S rRNA y CO1 con dos cebadores específicos de dinoflagelados dirigidos a la región 18S rRNA (Tabla complementaria S1). Se incluyeron estos últimos cebadores porque uno de los tipos de parásitos coincidía con la descripción de Hochbergia moroteuthensis Shinn & McLean, 1989, un parásito protozoario de clasificación taxonómica desconocida que mostraba características similares a las de los dinoflagelados29,30. De los cuatro pares de cebadores, solo los cebadores diseñados específicamente para quistes de dinoflagelados31 lograron amplificar H. cf. ADN de moroteuthensis. El ADN se extrajo de los parásitos con la ayuda del kit Qiagen DNeasy Blood and Tissue (Qiagen Inc., Valencia, CA, EE. UU.) de acuerdo con las instrucciones del fabricante. A continuación, se realizó la PCR utilizando 1 µl de plantilla de ADN y 24 µl de mezcla maestra, que contenía 12,5 µl de Amplitaq Gold Fast Taq (Applied Biosystems Inc., Foster City, CA, EE. UU.), 1 µl de cebador directo e inverso y 9,5 µl de Milli -P. Para todos los cebadores dirigidos a la región del ARNr 18S, el programa de ciclos fue el siguiente: 95 °C durante 10 min; 35 ciclos de 96 °C durante 45 s, 53–57 °C durante 60 s según la temperatura de recocido de los cebadores (Tabla complementaria S1), 72 °C 90 s; y un ciclo final de 72 °C por 10 min. Las condiciones de ciclo para los cebadores de CO1 fueron 95 °C durante 10 min; 16 ciclos de 96 °C por 10 s, 62 °C por 30 s, 68 °C por 60 s; luego 25 ciclos de 96 °C por 10 s, 48 ​​°C por 30 s, 68 °C por 60 s; y un ciclo final de 72 °C por 10 min. Tanto la PCR como las amplificaciones de secuenciación se realizaron en un termociclador Veriti de 96 pocillos (Applied Biosystems Inc., Carlsbad, CA, EE. UU.).

La amplificación se probó utilizando geles de agarosa al 1,5 %/TAE, después de lo cual el producto de PCR se diluyó en 40 µl de Milli-Q y se limpió con placas de filtro Multiscreen HTS PCR 96 (Millipore Corp., Billerica, MA, EE. UU.). A continuación, los productos se secuenciaron bidireccionalmente utilizando el kit de secuenciación cíclica BigDye Terminator v3.1 de acuerdo con las instrucciones del fabricante en un analizador genético ABI 3500xl (Applied Biosystems, Foster City, CA, EE. UU.). Las secuencias obtenidas se alinearon con secuencias de dinoflagelados de la base de datos de ARNr 18S curada DINOREF32 y con las 100 mejores coincidencias de Blastn de la base de datos GenBank, utilizando Geneious 6.0.5 (Biomatters, Auckland, Nueva Zelanda) con el complemento MAFFT33. Para hacer esta comparación más manejable, la base de datos DINOREF se recortó de 1671 secuencias a 765 secuencias al incluir un máximo de dos secuencias por especie (es decir, 422 especies de dinoflagelados en total). Durante la alineación, todas las secuencias de la base de datos se recortaron a 660 pb para que coincidieran con la longitud de las secuencias de parásitos obtenidas. Las secuencias generadas se depositaron en GenBank con los números de acceso OL771698-OL771701.

Los árboles filogenéticos se construyeron con base en los métodos de Máxima Verosimilitud (ML) e Inferencia Bayesiana (BI). Estos análisis se realizaron por separado para las alineaciones con las secuencias DINOREF y GenBank para evitar el desorden causado por las secuencias de eucariotas no identificadas de la búsqueda Blastn. Esto resultó en cuatro árboles filogenéticos en total. El árbol ML se generó con RaxML v8.2.1234, que solo implementa el modelo General Time Reversible (GTR) de sustitución de nucleótidos y, por lo tanto, se usó junto con un modelo Gamma (Γ) de tasa de heterogeneidad. Se utilizó bootstrapping no paramétrico con 1000 repeticiones para calcular las estimaciones de soporte nodal. El mejor modelo evolutivo en los análisis de BI se estimó utilizando jModelTest235 basado en el criterio de información de Akaike corregido (AICc). Esto resultó en un modelo GTR con distribución gamma (GTR + Γ) tanto para el árbol DINOREF como para el árbol Blastn. Los análisis de BI incluyeron dos ejecuciones de 30.000.000 de generaciones con 4 cadenas (tres calientes, una fría), que se ejecutaron en MrBayes 3.2.7a36. Los árboles fueron muestreados cada 1.000 generaciones con una duración de quemado de 10.000.000 de generaciones para calcular las probabilidades posteriores con los árboles restantes. Se utilizó Tracer v1.7.137 para evaluar la convergencia de los parámetros del modelo. Todos los árboles se construyeron con la ayuda de CIPRES Science Gateway38.

Todos los especímenes de este estudio se recolectaron con permisos válidos de recolección científica federal y estatal de EE. UU.

Según las observaciones del microscopio, se pueden distinguir dos tipos distintos de parásitos. Dos especímenes adultos de Chiroteuthis calyx y dos adultos de Gonatus berryi poseían parásitos grandes, ovoides (0,5–1,4 mm de largo), amarillos, cubiertos por un intrincado patrón de placas triangulares, rodeadas por profundos surcos (Fig. 1a). Estos parásitos se distribuyeron a lo largo de las branquias, adheridos externamente a las laminillas primaria, secundaria y terciaria (Fig. 1b), y podían disociarse fácilmente con una aguja. Su morfología inusual coincidía con el parásito protista Hochbergia moroteuthensis descrito anteriormente, similar a un quiste, de afinidad taxonómica no resuelta y descrito en el calamar Oegopsid Onykia robusta (Verrill, 1876)29,30. Dado que los parásitos observados aquí se encontraron en diferentes huéspedes y eran un poco más pequeños que los especímenes tipo H. moroteuthensis (1,19–1,99 mm)30, se los denominará H. cf. moroteuthensis. Se sugirió que H. moroteuthensis podría ser de origen dinoflagelado debido a la presencia de estructuras protráctiles en forma de varilla debajo de la membrana celular, también conocidas como tricoquistes, y un poro apical similar a los que se encuentran en los quistes de dinoflagelados29.

Parásitos branquiales encontrados en tres géneros de cefalópodos pelágicos profundos. (a) Hochbergia cf. quiste moroteuthensis en laminillas branquiales terciarias del cáliz de Chiroteuthis, con un patrón de placa tecal triangular característico. (b) Hochbergia cf. moroteuthensis cubriendo un par de branquias del cáliz de Chiroteuthis. (c) Parásitos de Gonatus berryi, incrustados dentro de laminillas branquiales terciarias. (d) Parásito de Vampyroteuthis infernalis, parcialmente incrustado dentro de las láminas branquiales secundarias y terciarias. Las barras de escala son 0,2 mm en a, c y d y 2,0 mm en b.

Las secuencias parciales de ARNr 18S obtenidas para H. cf. moroteuthensis en Gonatus berryi y Chiroteuthis calyx eran idénticos. La comparación filogenética con la base de datos de dinoflagelados DINOREF32 confirmó que H. cf. moroteuthensis' dentro de la clase de dinoflagelados Dinophyceae (Fig. 2a). Los análisis de inferencia bayesiana (BI) y máxima verosimilitud (ML) produjeron resultados congruentes y recuperaron H. cf. moroteuthensis como clado monofilético (es decir, 1,0 probabilidad posterior/100 % de soporte de arranque), mientras que Oodinium pouchetii (Lemmermann) Chatton, 1912 se recuperó como clado hermano con máximo soporte de nodo. Las secuencias entre estos dos clados recíprocamente monofiléticos mostraron una similitud genética del 88%. Cabe señalar que no todos los nodos se pudieron resolver con los métodos BI y ML, con una gran cantidad de clados colapsando en una politomía (Fig. 2, Figura complementaria S1). Al comparar H. cf. moroteuthensis a las mejores coincidencias de GenBank Blastn, los parásitos formaron un clado monofilético con O. pouchetii y un eucariota no identificado, recolectados de la columna de agua a 75 m en el Océano Pacífico ecuatorial (es decir, muestra ambiental AJ402340; Fig. 2b)39. Esta secuencia ambiental mostró un 97,74% de similitud genética con H. cf. moroteuthensis. Nuestro hallazgo de H. cf. moroteuthensis es consistente con la distribución reportada de la especie: frente a la costa de Hawái, el este del Océano Pacífico Norte, el Golfo de México y el Mar de Bering (Fig. 3)29,30,40.

Filogenia de Máxima Verosimilitud (ML) de H. cf. moroteuthensis 18S rRNA (azul), que muestra afinidades taxonómicas para seleccionar secuencias de (a) la base de datos DINOREF32 y (b) coincidencias GenBank Blastn. Los taxones parásitos se resaltan con bloques de color, incluido Oodinium pouchetii del larváceo Oikopleura sp. (naranja) 41. El árbol DINOREF se recortó de 794 a 40 secuencias para mostrar mejor los detalles del clado monofilético más grande que comprende H. cf. moroteuthensis además del grupo externo. El árbol Blastn se recortó para mostrar solo el clado monofilético más pequeño con una similitud genética del 90 al 98% entre las secuencias. Los nodos muestran valores de probabilidades posteriores (PP)/arranque (BS) de los análisis de inferencia bayesiana y ML, respectivamente. Los valores bajos o nulos (> 0,95 pp o > 70% bs) se indican con dos guiones (–).

Distribución geográfica H. moroteuthensis. Los triángulos naranjas indican la distribución reportada previamente en el Mar de Bering, el Golfo de México y el Océano Pacífico Norte cerca de Washington y Hawai'i29,30,40. NB Las últimas ubicaciones son solo indicadores de observaciones notificadas y no representan coordenadas reales, ya que no se proporcionaron en la literatura de referencia. Los triángulos de círculos amarillos representan observaciones in situ de H. cf. moroteuthensis durante inmersiones de MBARI ROV en branquias de Chiroteuthis, Galiteuthis, Taonius y Japetella. El mapa se generó en R 3.5.2 (https://www.r-project.org).

El segundo tipo de parásito encontrado en Gonatus spp. y V. infernalis no se pudo comparar con los registros en la literatura. Aunque los parásitos de ambos géneros eran similares en tamaño (0,2–0,6 mm de largo), forma y color, su ubicación en las branquias sugiere que podrían no ser de la misma especie. En Gonatus spp., los parásitos parecían residir dentro de las laminillas terciarias (Fig. 1c), mientras que los parásitos en V. infernalis solo estaban parcialmente incrustados entre las laminillas secundarias o terciarias (Fig. 1d). Además, los parásitos vivos de Gonatus spp. eran siempre de color blanco, mientras que las encontradas en V. infernalis ocasionalmente tenían un tono amarillo claro. Sin embargo, ninguno de los parásitos poseía características estructurales marcadas que permitieran una distinción definitiva entre los dos o restringieran su clasificación taxonómica. Ambos parásitos de Gonatus spp. y V. infernalis fueron relativamente fáciles de extraer del tejido branquial con la ayuda de una aguja. Este segundo tipo de parásito coincidió con H. cf. moroteuthensis en dos ejemplares de Gonatus berryi.

El análisis molecular no pudo proporcionar una identificación de estos últimos parásitos. Los cebadores eucarióticos generales solo amplificaron el ADN del huésped y los cebadores de dinoflagelados produjeron secuencias de baja calidad. A pesar de esto, obtuvimos una secuencia corta de 79 pb (es decir, del total de 634 pb) para los parásitos en V. infernalis utilizando el cebador específico de quiste de dinoflagelado31. En base a la comparación con la base de datos GenBank, esta secuencia corta parece ser de un protista apicomplexano, que muestra una similitud del 100,0 por ciento con secuencias seleccionadas de los géneros Cryptosporidium Tyzzer, 1907, Babesia Starcovici, 1893 y Theileria (Bettencourt et al., 1907).

De todos los tipos de parásitos que se encuentran en las muestras recolectadas por ROV, solo se proporciona una prevalencia e intensidad de infección derivadas de VARS para Hochbergia cf. moroteuthensis. Las razones de esto fueron el tamaño y el color relativamente grandes de H. cf. moroteuthensis, haciéndolos contrastantemente diferentes de otras partículas en las branquias como la nieve marina. Sin embargo, dado que no investigamos su morfología en detalle, queremos enfatizar que los parásitos branquiales en esta sección se refieren a parásitos similares a H. moroteuthensis. De las cuatro especies de cefalópodos investigadas, Chiroteuthis calyx fue la más comúnmente infectada con H. cf. moroteuthensis (Fig. 4a, Tabla 1). Los 55 adultos de esta especie de calamar estaban infectados con parásitos, mientras que el 86% de los juveniles y el 37% de las paralarvas estaban infectados. Galiteuthis y Taonius tenían una prevalencia intermedia de parásitos branquiales (29 y 27 %, respectivamente; Fig. 4b, d), mientras que Japetella rara vez se infectaba (7 %, Fig. 4c; Tabla 1). Para los últimos géneros, los adultos fueron las únicas etapas de vida que albergaron H. cf. moroteuthensis, con juveniles desprovistos de parásitos branquiales visibles. Sin embargo, debe tenerse en cuenta que rara vez se observaron juveniles y no hubo avistamientos disponibles de paralarvas. Las observaciones de Taonius y Japetella fueron relativamente raras, lo que resultó en menos grabaciones de video disponibles que las inicialmente planificadas para la estimación de la prevalencia (es decir, 94 y 61, respectivamente; Tabla 1). Como consecuencia, tuvimos que mirar más atrás en la base de datos de video de lo necesario para Chiroteuthis y Galiteuthis (es decir, hasta 2001 para Taonius y hasta 1994 para Japetella; Tabla 2).

Observaciones in situ de Hochbergia cf. moroteuthensis en branquias de cefalópodos de aguas medias (flechas blancas). (a) Chiroteuthis calyx Young, 1972, aquí visto alimentándose de un pez mictófido. (b) Galiteuthis phyllura Berry, 1911. (c) Japetella diaphana Hoyle, 1885. (d) Taonius borealis (Nesis, 1972). (e) Cáliz de Chiroteuthis con infecciones inusuales en el interior de su embudo (derecha) y en la línea media superior de las aletas (izquierda).

La intensidad de la infección, medida como el número promedio de parásitos por branquia, si están presentes, fue similar para Chiroteuthis, Galiteuthis y Japetella, oscilando entre 3,26 y 4,00 parásitos por branquia con intervalos de confianza del 95% superpuestos (Tabla 2). La intensidad de la infección en Taonius promedió sólo 1,86 H. cf. moroteuthensis por branquia, que fue considerablemente menor que en Chiroteuthis y Galiteuthis (Cuadro 2). Hochbergia cf. moroteuthensis fue más prevalente en cefalópodos entre 300 y 600 m (Fig. 5a), que incluye el rango de profundidad principal de nuestros encuentros con Chiroteuthis, mientras que la distribución de profundidad general de los cefalópodos infectados osciló entre 201 y 2521 m. Aunque H. cf. moroteuthensis siempre residía en las branquias, hubo un caso (es decir, de 355) en el que se observaron dos quistes en el interior del embudo y en la mitad superior de la aleta en C. cáliz (Fig. 4e).

Intensidad de infección de Hochbergia cf. moroteuthensis por profundidad y mes. ( a ) Número promedio de Hochbergia por branquia por profundidad para Chiroteuthis (círculo azul), Galiteuthis. (triángulo azul claro), Taonius (diamante naranja) y Japetella (cuadrado amarillo). (b) Número de avistamientos de cefalópodos por mes (azul claro) parasitados por Hochbergia (azul oscuro). Los valores mensuales se corrigen por el número total de inmersiones del ROV cada mes, agrupando todos los años registrados. Los números del 1 al 12 representan los meses de enero a diciembre. Las entradas en blanco indican que no hay avistamientos de anfitriones en estos meses a pesar de los esfuerzos de buceo.

Al observar la variación en la prevalencia de parásitos branquiales a lo largo del tiempo, se observaron individuos parasitados de Chiroteuthis y Galiteuthis cada año durante el período de tiempo investigado (de 2013 a 2019; Figura complementaria S2). No se pudieron distinguir tendencias anuales para ninguno de los huéspedes, con Chiroteuthis mostrando una prevalencia de parásitos branquiales consistentemente alta y Galiteuthis números de infección relativamente bajos. Por el contrario, la prevalencia del parásito en Japetella fue más esporádica y solo se observaron individuos parasitados en cuatro años entre 1994 y 2019. Para Taonius pareció haber una tendencia creciente a lo largo de los años, donde los individuos parasitados se observaron con más frecuencia entre 2011 y 2017 en comparación con 2001 –2010 (sin datos para 2018 y 2019 debido a la ausencia de observaciones a pesar de los esfuerzos de buceo). Al comparar la prevalencia mensual de parásitos, Chiroteuthis estuvo parasitado durante todo el año calendario, de enero a diciembre (Fig. 5b). Galiteuthis, Taonius y Japetella, por otro lado, parecieron mostrar una mayor variación estacional, con un aumento en la prevalencia en primavera y verano (es decir, marzo-03 a agosto-08, Fig. 5b). Además, Galiteuthis y Taonius mostraron un ligero aumento en H. cf. moroteuthensis infecciones hacia el final del año (es decir, noviembre-11 y diciembre-12).

Se han observado con frecuencia parásitos en las branquias de cefalópodos coleoides durante inmersiones con ROV en las aguas mesopelágicas del Cañón Submarino de Monterey. Aquí, demostramos que se pueden distinguir al menos dos especies de parásitos de los especímenes recolectados por ROV. Basado en la morfología, el primer parásito fue identificado como el protista Hochbergia cf. moroteuthensis. Aunque la descripción original de H. moroteuthensis tuvo problemas para asignar un rango taxonómico, los autores notaron que la presencia de tricoquistes y un poro apical guardan similitudes con las de los dinoflagelados en una etapa de vida enquistada29,30. Usando secuenciación de Sanger y cebadores específicos de quistes de dinoflagelados, confirmamos que este parásito es un dinoflagelado que forma un grupo hermano de los miembros del género Oodinium. El segundo parásito no pudo coincidir con ninguna descripción morfológica documentada, y el código de barras de ADN solo pudo resolver una secuencia corta que no proporciona una identificación confiable.

Hochbergia moroteuthensis parece ser un parásito común de los cefalópodos de aguas medias y se ha recolectado previamente de las branquias de veinte especies de cefalópodos29,30. Estos incluyen cinco taxones investigados aquí (C. calyx, V. infernalis, Galiteuthis spp., Gonatus spp. y Japetella diaphana), con Taonius sp. nuevo en la lista. Mientras que H. cf. moroteuthensis encontrado en este estudio era algo más pequeño que la serie tipo (0.5–1.4 mm versus 1.19–1.99)30, estaba dentro del rango de los reportados por McLean et al.29 sobre los calamares Stigmatoteuthis dofleini Pfeffer, 1912 y Abralia trigonura Berry , 1913 (es decir, de 0,56 a 1,10 mm de longitud media)29. Estos últimos autores notaron que el tamaño del parásito, el color (es decir, de blanco a amarillo) y la morfología de la placa tecal pueden diferir entre las especies hospedantes, lo que podría indicar múltiples especies de Hochbergia. Sin embargo, debe tenerse en cuenta que se desconoce si el crecimiento máximo de H. moroteuthensis depende del tamaño del huésped o si los parásitos investigados simplemente se encontraban en diferentes etapas de crecimiento debido a los tamaños de muestra relativamente pequeños del estudio. Aunque no comparamos H. cf. moroteuthensis en todos los huéspedes con gran detalle, las secuencias parciales de ARNr 18S obtenidas para parásitos en Gonatus berryi y Chiroteuthis cáliz fueron idénticas. Por lo tanto, se justifica una mayor investigación para investigar las diferencias de parásitos específicas de la especie y la especiación entre los huéspedes.

La relación genética entre H. cf. moroteuthensis y su grupo hermano Oodinium está respaldado por varias características morfológicas. En primer lugar, la falta de caracteres distintivos de dinoflagelados, la forma ovoide y la presencia de tricoquistes también se han observado en los quistes de Oodinium41,42,43. McLean et al.29 informaron además que el núcleo del quiste unicelular de H. moroteuthensis contiene cromatina difusa, una característica a diferencia de la mayoría de los dinoflagelados que poseen cromosomas bien definidos en forma de varilla42. Sorprendentemente, se sabe que los dinoflagelados dentro de Oodinium alternan entre núcleos dinocarióticos y no dinocarióticos dentro de sus ciclos de vida, lo que podría explicar la cromatina difusa de H. moroteuthensis42,43. Las similitudes entre H. moroteuthensis y Oodinium se extienden aún más al estilo de vida parasitario con huéspedes principalmente pelágicos. Se sabe que los dinoflagelados del género Oodinium son ectoparásitos e infectan ctenóforos, quetognatos, anélidos, larváceos y una hidromedusa41,43,44,45,46.

A pesar de estas similitudes, también existen varias diferencias morfológicas notables entre H. moroteuthensis y los miembros del género Oodinium. Los quistes jóvenes de Oodinium generalmente tienen una coloración de blanca a amarilla, mientras que los quistes más viejos toman un tinte marrón amarillento o marrón oscuro41,43,44. Los quistes de oodinio también poseen placas tecales relativamente simples y, sobre todo, tienen un pedúnculo, o tallo, con el que se unen al huésped y que se cree que sirve como aparato de alimentación41,43,47. Se han informado longitudes máximas para los quistes de Oodinium de hasta 0,39 mm43,46. En contraste, los quistes en H. moroteuthensis poseen una coloración de blanca a amarilla, un patrón intrincado de placas triangulares, alcanzan tamaños de hasta 1,99 mm de largo y tienen un área de sujeción simple con una abertura ovalada que probablemente los ancla al huésped30. Actualmente, tanto Oodinium como Hochbergia forman un clado genéticamente distinto dentro de Dinophyceae y el análisis de más especímenes y marcadores genéticos podría proporcionar más información sobre su relación y especialización en huéspedes principalmente pelágicos. Además, el análisis de marcadores genéticos de evolución rápida y lenta podría resolver la politomía observada en los árboles filogenéticos, que también estaban presentes en la reconstrucción filogenética de la base de datos de referencia DINOREF de Mordret et al.32.

La similitud genética de H. cf. moroteuthensis a un eucariota no identificado de la columna de agua y el hecho de que encontramos los protozoos en una etapa enquistada sugiere fuertemente que estos dinoflagelados infectan a sus huéspedes cefalópodos a través de una etapa de vida libre. Muchos dinoflagelados parásitos, incluido Oodinium, alternan entre una etapa móvil de vida libre, la dinospora, que forma una etapa de alimentación vegetativa, el trofonte, al adherirse al huésped41,47,48. Durante esta etapa vegetativa, el trofonte crece mucho en tamaño pero sin división celular. Una vez maduro, el trofonte se separa del huésped para dividirse en múltiples dinosporas flageladas. Las dinosporas se dispersan en la columna de agua, libres para infectar nuevos huéspedes (Fig. 6)41,47,48.

Ciclo de vida teorizado de Hochbergia moroteuthensis. (a) El trofonte vegetativo (etapa de vida de alimentación) crece sin división celular en las branquias del cefalópodo. (b) El trofonte maduro se desprende y (c) se divide en dinosporas móviles, (d) queda libre para infectar nuevos huéspedes en la columna de agua. Ilustración (b) trofonte adaptada de Shinn & McLean30.

Tal etapa de vida de vida libre es consistente con la amplia distribución geográfica de H. moroteuthensis. Las dinosporas de vida libre se dispersan fácilmente por las corrientes oceánicas, y las observaciones tanto en el Océano Pacífico Norte como en el Golfo de México podrían indicar una conectividad oceánica a gran escala, potencialmente más allá de la distribución reportada aquí29. Esta dispersión también puede ofrecer a H. moroteuthensis una amplia gama de posibilidades de infección y explicar por qué los trofontes se encuentran en veintiún taxones de cefalópodos diferentes. Sin embargo, es necesario investigar la estructura genética de la población, ya que actualmente se desconoce si los parásitos representan múltiples especies.

Las dinosporas de vida libre también podrían explicar la ubicación de H. moroteuthensis en el tejido branquial exterior. Con dinosporas libres en la columna de agua, el camino más rápido hacia el interior de un cefalópodo es a través de la "inhalación". En este proceso, los cefalópodos fuerzan activamente el agua a través de sus branquias, lo que los convierte en los primeros órganos con los que se encontraría Hochbergia. Los órganos respiratorios dan acceso directo al torrente sanguíneo del cefalópodo y, por lo tanto, ofrecen un entorno adecuado (es decir, rico en nutrientes y oxígeno) para el desarrollo hasta convertirse en un trofonte. Las branquias también proporcionan intersticios que simplemente podrían atrapar dinosporas. De cualquier manera, solo hubo una ocasión (es decir, de 355) en la que se vieron trofontes en otras partes del cuerpo además de las branquias (Fig. 4e). En comparación, también se sabe que varios parásitos Oodinium se adhieren a partes específicas del cuerpo del huésped, aparentemente prefiriendo sitios involucrados en el movimiento locomotor. Por ejemplo, se sabe que Oodinium jordani McLean & Nielsen, 1989 se adhiere a la aleta del quetognato Sagitta elegans Verrill, 187346, mientras que O. pouchetti se encuentra principalmente en la cola de los apendicularios41, y Oodinium sp. recogidos de varios ctenóforos parece preferir la unión cerca o dentro de las filas de peine que golpean44. Aún se desconoce si estas áreas de superficie ofrecen las tasas de encuentro más altas o brindan un beneficio físico, como una mejor oxigenación.

The increased prevalence of H. cf. moroteuthensis observed in the most abundant cephalopod, Chiroteuthis, and in the other adult cephalopods is in line with infection dynamics known from other wildlife parasites, where the probability of a parasitic infection increases with host density and age49,50,51. Following this, dinospores in the Monterey Submarine Canyon have more opportunities to encounter common squids like Chiroteuthis." href="/articles/s41598-022-11844-y#ref-CR52" id="ref-link-section-d152630128e2414">52 and longer-lived cephalopods. Alternatively, it is possible that the increased parasite load in adults is simply the result of larger gill surface areas when compared to juveniles. However, when comparing prevalence between host species, it should be noted that the maximum adult sizes for C. calyx (up to 100 mm in mantle length, ML) are smaller than those of Galiteuthis (500 mm ML), Taonius (660 mm ML) and Japetella (144 mm ML) among specimens found in the Monterey Submarine Canyon53,54.Other factors that might explain the observed prevalence include parasite preferences for host physiology (e.g. respiration rates) or confinement to a certain depth range18. Although Chiroteuthis, Galiteuthis, Taonius and Japetella partially overlap in their depth distributions, Chiroteuthis generally remains above the core of the oxygen minimum zone, located around 700 m in Monterey Bay." href="/articles/s41598-022-11844-y#ref-CR52" id="ref-link-section-d152630128e2457">52,55. Galiteuthis, on the other hand, has a bimodal distribution, with older individuals known to migrate below the oxygen minimum core." href="/articles/s41598-022-11844-y#ref-CR52" id="ref-link-section-d152630128e2468">52,55,56. If dinospore viability is restricted to more shallow depths, the probability of infection for Galiteuthis could decrease when living at deeper depths. This is further supported by Taonius, which showed a comparable bimodal distribution to Galiteuthis." href="/articles/s41598-022-11844-y#ref-CR52" id="ref-link-section-d152630128e2486"> 52 y compartieron una prevalencia de parásitos similar. Además, Japetella es el cefalópodo vivo más profundo investigado y albergaba relativamente pocos trofontes de Hochbergia. A pesar de esto, se desconoce cuánto tardan las dinosporas de H. moroteuthensis en convertirse en trofontes maduros y durante qué períodos de tiempo pueden acumularse en sus huéspedes. Experimentos de laboratorio con Oodinium sp. sobre el ctenóforo Beroe abyssicola Mortensen, 1927 mostró que los trofontes necesitaban aproximadamente 20 días para crecer desde 35 µm de longitud hasta su tamaño maduro de 350 µm a 10 °C44. Dado que H. moroteuthensis puede crecer cinco veces más y vive a temperaturas más frías dependiendo de la distribución de su huésped, los períodos de crecimiento pueden ser sustancialmente más largos.

Al observar la prevalencia de H. cf. moroteuthensis a lo largo del tiempo, solo Taonius parecía mostrar un aumento de individuos infectados a lo largo de los años. Los resultados actuales, sin embargo, son insuficientes para determinar si este aumento es el resultado del cambio ambiental o parte de la variabilidad natural. Por lo tanto, recomendamos un seguimiento continuo para determinar las tendencias a largo plazo. Según la prevalencia mensual, es probable que Chiroteuthis actúe como reservorio de parásitos Hochbergia durante todo el año. Galiteuthis, Japetella y Taonius muestran una dinámica más estacional. Puede ser que la estacionalidad informada esté relacionada con eventos de afloramiento o señales ambientales que promueven la formación de dinosporas (p. ej., aumento de las temperaturas)50. Alternativamente, los cefalópodos pueden ser más susceptibles a las infecciones en ciertos meses o tener mayor resistencia en otros. Taonius, por ejemplo, tenía una carga de parásitos notablemente más baja en promedio que Galiteuthis a pesar de estimaciones de prevalencia similares (Tablas 1 y 2), lo que podría indicar algún tipo de mecanismo de resistencia. Se justifica más investigación para confirmar cualquier resistencia del huésped y la influencia de la profundidad o los efectos estacionales.

El otro tipo de parásito encontrado en especímenes recolectados por ROV de Vampyroteuthis infernalis y Gonatus spp. necesita una mayor caracterización. Aunque el código de barras de ADN pudo resolver una secuencia corta que potencialmente lo ubica dentro del filo Apicomplexa, parece más probable que este material genético se haya originado a partir de la contaminación con un parásito diferente. Los apicomplexa reportados en cefalópodos generalmente infectan el tracto digestivo y son morfológicamente diferentes de los parásitos observados aquí19.

En conclusión, nuestros hallazgos resaltan la necesidad de una mayor investigación de los cefalópodos y sus parásitos branquiales. Teniendo en cuenta que los parásitos influyen en la biodiversidad y que los cefalópodos forman vínculos clave en las redes alimentarias pelágicas, la investigación futura debe centrarse en evaluar los efectos potenciales sobre la fisiología de los cefalópodos. Por ejemplo, si H. moroteuthensis limita la longevidad o la reproducción en calamares comunes como C. calyx, entonces los cambios en la abundancia de parásitos podrían tener efectos en cascada sobre la abundancia de presas, depredadores y competidores de Chiroteuthis. Además, las estimaciones de referencia de la prevalencia de parásitos son cruciales para comprender completamente si los sistemas de parásitos-huésped de aguas medias están en riesgo por el aumento de los factores de estrés antropogénicos y cómo cambiarán con el tiempo. Si bien las observaciones del ROV han demostrado ser clave para estimar la prevalencia y la intensidad de la infección aquí, los especímenes de arrastre siguen siendo valiosos para verificar las especies de parásitos y obtener material para análisis genéticos, incluso si están levemente dañados. Por lo tanto, recomendamos combinar las observaciones de ROV con arrastres periódicos en estudios futuros, ya que es posible que los ROV no revelen parásitos más pequeños, infecciones tempranas o parásitos en animales con tejido que no es transparente.

Las secuencias generadas para H. moroteuthensis se depositaron en GenBank con los números de acceso OL771698-OL771701.

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Agradecemos a Kristine Walz por compartir su conocimiento en el laboratorio, a Christina Preston por sus consejos sobre la identificación de dinoflagelados, a Shannon Johnson por su ayuda con el análisis filogenético exploratorio y a Steven Haddock por prestarnos su espacio de laboratorio y darle a VIS la oportunidad de unirse a su RV Rachel Crucero Carson. Además, agradecemos a Ben Burford por compartir su experiencia en cefalópodos de aguas medias, ya Rondi Robison y Nancy Barr por su apoyo en el crucero R/V Wester Flyer. Esta investigación no hubiera sido posible sin los pilotos de ROV y la tripulación del barco R/V Western Flyer y R/V Rachel Carson. VIS desea agradecer a George Matsumoto por su apoyo como coordinador de pasantías de verano de MBARI y a Sancia van der Meij por proporcionar comentarios sobre el primer borrador del manuscrito.

Financiamiento de acceso abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL. Esta investigación fue posible gracias a la Fundación David y Lucile Packard, que proporcionó fondos para el grupo de ecología de aguas medias de MBARI y el programa de pasantías de verano.

GEOMAR, Centro Helmholtz para la Investigación Oceánica de Kiel, Düsternbrooker Weg 20, 24105, Kiel, Alemania

vanessa stenvers

Departamento de Zoología de Invertebrados, Museo Nacional de Historia Natural, Institución Smithsonian, Washington, DC, 20013, EE. UU.

vanessa stenvers

Instituto de Investigación del Acuario de la Bahía de Monterey, 7700 Sandholdt Road, Moss Landing, CA, 95039-9644, EE. UU.

Rob E. Sherlock, Kim R. Reisenbichler y Bruce H. Robison

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El proyecto fue concebido por RES, BHR y VIS, quienes llevaron a cabo el trabajo de campo con KRR, BHR y RES contribuyendo a la recopilación de secuencias de video y especímenes del ROV. VIS llevó a cabo el trabajo de laboratorio, analizó las imágenes del ROV y preparó todas las cifras. El manuscrito fue escrito por VIS, que fue revisado y revisado por todos los autores.

Correspondencia a Vanessa I. Stenvers.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Stenvers, VI, Sherlock, RE, Reisenbichler, KR et al. Las observaciones del ROV revelan la dinámica de infección de los parásitos branquiales en los cefalópodos de aguas medias. Informe científico 12, 8282 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-11844-y

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Recibido: 10 diciembre 2021

Aceptado: 28 de abril de 2022

Publicado: 18 mayo 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-11844-y

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